Sharon Y. Strauss et al, Ecology Letters, 2006 Reviews and Syntheses Evolutionary responses of natives to introduced species : what do introductions tell us about natural communities? Sharon Y. Strauss et al, Ecology Letters, 2006 Defne Arslan, M2 BEM

Les invasions biologiques affectent la répartition, l’abondance et la reproduction des espèces indigènes Évolution des espèces indigènes : modification des défenses contre la prédation, changement du spectre de ressources et d’habitats, et autres adaptations permettant à l’espèce indigène de persister dans une région envahie La réponse évolutive de la population indigène dépend de son architecture génétique, de sa diversité génétique, de son histoire de vie, et l’impact démographique de l’espèce invasive => La population indigène peut ne pas évoluer ou ne pas s’adapter (extinction locale ou globale), ou peut coexister avec l’espèce invasive suite à des adaptations qui lui permettent de diminuer l’impact de l’invasion

S’il y a évolution, comment est-ce que les espèces indigènes évoluent face aux espèces invasives, et quelles sont les conséquences d’une telle évolution? Exemples d’adaptation (réponse évolutive) et de réponses évolutives génétiques des espèces indigènes Rôle de l’évolution des espèces indigènes dans le processus invasif Comment ces adaptations peuvent influencer la dynamique de la population Conséquences à long terme des réponses évolutives des populations indigènes

S’il y a évolution, comment les indigènes évoluent face aux envahisseurs? Pour qu’il y ait évolution, il faut que l’invasif modifie le fitness de l’indigène par un effet non aléatoire, et que les traits modifiés soient héréditaires. L’évolution dépendra ensuite de l’effet démographique de l’invasion, du type de variabilité génétique chez l’indigène, et de la force de la sélection. Non aléatoire : il faut que certains génotypes soient plus susceptibles d’être touchés que d’autres

Type de variabilité génétique Pas d’évolution si l’indigène possède des caractères adaptatifs permettant une coexistence avec l’invasif. Par exemple : les MPOs invasifs retrouvés dans le régime alimentaires des herbivores indigènes Plasticité phénotypique induite peut être inadapté, tampon ou opportuniste, et de ce fait augmenter ou diminuer la capacité de la population à évoluer Peut ne pas y avoir de réponse évolutive, au moins au début Plus facile quand l’espèce introduite est proche de son homologue indigène Plasticité phénotypique (non génétique) : changement dans la fréquence des caractères polyphéniques (ex: polymorphisme trophique) Plasticité phénotypique exposée : - inadaptée : piège l’espèce indigène - tampon : diminue l’effet de l’impact (ex:prédation) - opportuniste (ex:maintien ou augmentation de la taille de la population, diminue ou évite le massacre génétique)

Architecture génétique de l’espèce indigène Force de la sélection Invasions multiples: rend difficile l’adaptation de l’espèce native à l’espèce introduite (ex: West Nile virus : Mortalité en 1 an de 72% (dont 82% de juvéniles) d’une population de corbeau => goulot d’étranglement, perte de variabilité génétique) Combinaison d’espèce dans une communauté (ex:Evolution de Lotus wrangelianus face à l’espèce invasive Medicago polymorpha que si absence d’un herbivore introduit partagé, sinon annulation) Architecture génétique de l’espèce indigène Les corrélations génétiques parmi des traits peuvent limiter le taux d’évolution quand elles ne vont pas dans le même sens que la sélection

Critères requis pour admettre une évolution chez l’indigène Démontrer un changement dans la fréquence allélique ou génotypique chez l’indigène Utiliser des expériences en laboratoire et dans la nature qui indiquent des différences génétiques de traits sous la sélection de l’invasif Faire une approche comparative phylogénique Utilisation à la fois des comparaisons des séries temporelles ou des comparaisons entre populations envahies et non envahies (difficile de séparer réponse évolutive de réponse à d’autres changements écologiques, sauf si répliqué dans des populations ayant subi des invasions multiples)

Évolution face à la prédation Comparaison des coquilles de deux mollusques marins, Nucella lapillus et Littorina littorea avant et après un phénomène d’invasion par un prédateur, le crabe vert : N. lapillus : Augmentation de l’épaisseur de la coquille L. littorea : Pas de changement observé depuis 100 ans Or, -N. lapillus : Faible taux de dispersion -L. littorea : Flux de gènes élevé avec une population non envahie => Réponse évolutive pour faire face à la prédation en augmentant l’épaisseur de la coquille => La pression sélective et les réponses évolutives seront annulées par les caractéristiques de la population non envahie pour L. littorea For example, Vermeij (1982) compares the shell phenotypes of two marine molluscs before and after invasion by the predatory green crab. One mollusc Nucella lapillus showed adaptive phenotypic change with shell thickness (an anti-predator defence) increasing after the crab invasion. A second mollusc Littorina littorea did not show a change in shell thickness over the past 100 years, despite evidence of increased predation rates. Vermeij speculates that evolutionary responses were observed in N. lappilus because of its low dispersal rates, and evolutionary responses were not observed for L. littorea because of high rates of gene flow among invaded and uninvaded geographical areas. Several native molluscs have evolved thicker shell morphologies that decrease the success rate of introduced crab predators (Vermeij 1982; Seeley 1986). In these examples, the increasing incidence of scars on shells from survived crab attacks indicates a change in the strength of the ecological interaction, and the benefit of increased shell thickness post crab invasion. A concomitant warming trend in seawater has, however, also been implicated as favouring shell thickening (plastic) in some snails (Trussell & Smith 2000). Nucella lapillus Littorina littorea (Vermeij, 1982)

Évitement de la prédation => Réponse évolutive Modification des stratégies alimentaires d’éphémères face à une truite introduite (McIntosh & Townsend, 1994) Les éphémères broutent les MPOs microscopiques présent sur les berges des ruisseaux. Dans les ruisseaux où la truite est présente, elles sont activent la nuit et passivent la journée, alors que l’on observe le comportement inverse chez les éphémères des ruisseaux sans truite. Évitement de la prédation => Réponse évolutive Mêmes observations en laboratoire => Différences génétiques plutôt que plastiques Truite : prédation visuelle alors que les autres poissons indigènes prédation par signal mécanique Thus, invertebrates are considerably more at risk of predation from trout during the daylight hours and this is reflected in the activity patterns that individual invertebrates show if they inhabit a trout stream Salmo trutta Nesameletus ornatus

Évolution face à de nouveaux hôtes Évolutions génétiques du comportement, de la physiologie, de la morphologie et de l’histoire de vie de la punaise indigène, Leptocoris tagalicus, face à de nouveaux hôtes introduits en Australie et en Amérique du Nord, Koelreuteria et Cardiospermum : Sur 100 générations, => Durée de fécondité doublée, écourtement du stade juvénile de 20%, avec 1/3 de plus de survie, augmentation de la taille des pièces buccales (fruits des invasifs plus petits, et préférés), évolution des fréquences de phénotypes « volants » et « non volants », et en même temps augmentation de la perte de performance sur les hôtes indigènes Les meilleurs exemples d’évolution des indigènes face à de nouvelles espèces sont les insectes phytophages. Les basculements d’un hôte indigène à un hôte invasif sont souvent associés avec des changements adaptatifs génétiques de l’histoire de vie, morphologie, physiologie, comportement et phénologie

Évolution face à de nouveaux compétiteurs L’introduction du meunier noir (Catostomus commersonii) dans les lacs a conduit à l’exclusion du saumon des fontaines (Salvelinus fontinalis) Compétition pour le milieu benthique : 9,9% de saumon en sympatrie avec le meunier noir contre 41,3% en allopatrie Polymorphisme trophique à la fois environnemental et génétique Salvelinus fontinalis Catostomus commersonii When benthic-feeding white suckers were introduced to lakes, native brook charr were excluded in all but pelagic habitats. The proportion of brook charr benthic morphs decreased markedly in invaded lakes where introduced competitors were benthic feeders (from a mean of 41.3% in allopatry to 9.9% in sympatry with white sucker) (Bourke et al. 1999). Recent studies of brook charr show that the basis of this trophic polymorphism is both genetic and environmental (Proulx & Magnan 2004). In addition, while the expression of different morphs is a plastic trait exhibited by many fish species, in every case where it has been examined a genetic basis to these plastic responses has been found (Robinson & Parsons 2002). The degree to which these adaptations have costs, and the impact of these adaptations on long-term population size (a critical part of long-term persistence), have yet to be documented. Proulx & Magnan, 2004, Bourke et al, 1999

Parasitisme et maladie Rouille vésiculeuse (Cronartia ribicola) du pin blanc, introduite dans le Nord Ouest Américain, en 1900 (Kinloch et al, 2003) Suite à des vagues successives de l’épidémie depuis 1940, forte mortalité sur une grande région, et modification de la succession et d’autres processus écologiques Toutefois, découverte d’une population résistante à la rouille dans l’Oregon, grâce au gène Cr2, plusieurs centaine de fois plus fréquent que dans la population affectée. Il apparaîtrait une co-évolution entre cette population et le pathogène, qui date de 1994

La mortalité entraînée par l’introduction de la peste (Yersinia pestis) depuis l’Est Asiatique via le port de San Francisco en 1900, a mené à une résistance chez un rongeur du NO Américain. (Thomas et al, 1988) ¾ des souris sauterelles (Onychomys leucogaster) du Colorado ont survécu à une infection expérimentale, contre seul ¼ de la population de Oklahoma La malaria aviaire (Plasmodium relictum) à Hawaï, introduite avec l’introduction d’oiseaux et du moustique vecteur en 1825, a tué la plupart des oiseaux (introduits et indigènes) qui vivent à faible hauteur. Or deux espèces natives d’Hemignathus ont survécu. Results of another study suggest that mortality from introduced plague (Yersinia pestis) has caused resistance evolution in a western North American rodent. Plague is thought to have been introduced from eastern Asia via the port of San Francisco in c. 1900, and by 1940 it had reached its eastern limit in the state of Colorado. Thomas et al. (1988) reported that three-quarters of grasshopper mice (Onychomys leucogaster) from Colorado survived experimental infection with plague, while only about one-quarter of a population from Oklahoma (outside the range of plague) did so. Avian malaria (Plasmodium relictum) in Hawaii, which was brought to the archipelago by the introduction of alien birds along with vector mosquitoes around 1825, may have selected for resistance evolution in two native honeycreeper species. The disease likely contributed to rampant extinctions within the Hawaiian honeycreeper clade and is thought to be the principal factor limiting the distribution and abundance of the remaining taxa today (Jarvi et al. 2004). Most native birds no long occur at lower elevations to which the mosquito and parasite are largely restricted, but two Hemignathus species have colonized lower elevations. There the O’ahu Amakihi (H. flavus) remains uninfected, while the incidence in local alien birds is c. 10% (Jarvi et al. 2001). Those workers speculate that the resistance is a derived condition that has evolved over 125–170 generations. A similar pattern may be developing in a congener on another island in the archipelago, Hawaii. The Hawaii Amakihi (H. virens) exhibits acquired immunity when it survives infection (Atkinson et al. 2001), and it has been colonizing Cette résistance serait une condition dérivée qui a évoluée sur 125-170 générations

Évolution suite à l’extinction des proies endothermiques indigènes Sur l’île de Guam: le serpent arboricole brun Boiga regularis, introduit en 1950, a éliminé presque la totalité des oiseaux et des chauves-souris natives Provient du fait qu’il n’y a pas eu de coévolution avec le serpent, et donc pas de défense appropriée contre ce dernier Malgré l’élimination de ses proies, le serpent reste présent avec une forte densité (500 ind/km²), se nourrissant maintenant de lézards diurnes introduits Or chez le serpent, on observe une modification de la taille corporelle et un comportement majoritairement diurne et terrestre depuis les années 80. Évolution suite à l’extinction des proies endothermiques indigènes Changement de la cascade trophique dans la population Intégration complète du serpent dans la population indigène In Guam, for example, the brown treesnake (Boiga regularis), introduced c. 1950, has systematically eliminated almost all native bird and bat species (Fritts & Rodda 1998). Case & Bolger (1991) hypothesize that its huge impact stems from the island biota lacking an evolutionary history with snake predators, and thus all appropriate anti-predator defence. Despite the elimination of native endothermic prey, the snakes remain at high density (c. 500/square km), mainly feeding on introduced, diurnal lizards. This change in diet has resulted in a reduction in body size, and the snakes have also became significantly more diurnal and more terrestrial since the 1980s (Fritts & Rodda 1998). Thus, brown treesnakes are perhaps evolving on Guam following the extinction of native endothermic prey. The trophic cascades present in this community are likely also changing with these shifts. Ultimately, evolutionary responses of both native and exotic species may more fully integrate the exotic species into the native community (Vermeij 1996; Cox 2004).

3 hypothèses pour expliquer le comportement envahisseur des invasifs dans leur nouvel habitat 1ère Hypothèse : lorsqu’une espèce indigène accroît son aire de distribution, elle peut se comporter comme une espèce invasive et dominer les autres indigènes en conduisant à des extinctions locales. Peu de différences entre le processus menant au succès d’une invasive que celui menant à l’expansion d’une aire d’une indigène 2ème Hypothèse : les forts impacts des invasions reflèteraient de nouvelles forces en cours 3ème Hypothèse : les combinaisons d’espèce créées du fait des activités humaines sont presque infiniment improbables

En conclusion… Les micro et macro évolutions peuvent avoir lieu en même temps et sur une échelle de temps très courte Impact écologique de l’espèce invasive Faible Fort Faible Effet minimum Réponse évolutive écologique importante Quand les impacts écologiques affectent différentiellement les génotypes des natifs Réponse évolutive Quand les impacts écologiques affectent différentiellement les génotypes des natifs Réponse écologique seulement Modification de la taille de la population ou basculement de niche, mais les génotypes des natifs sont affectés de manière égale Taille de la population indigène ou variabilité génétique Figure 1 The likelihood of an evolutionary response depends on characteristics of both the invader and the affected native(s). If the invader’s impact is very weak, it may not be an important selective agent and will have minimal ecological and evolutionary effects on natives. If the invader’s impact is strong and if impacts do not differentially affect genotypes, then natives may experience population declines or exhibit plastic changes in habitat or resource use, but have no evolutionary response. When an invader has strong ecological effects, when these effects affect genotypes differentially, and when the native has a large enough population size to withstand these ecological impacts and to provide the genetic variability on which selection can act, then we expect an significant evolutionary response to occur. Élevée

Forte sélection de la part de l’espèce invasive : variabilité génétique à un niveau trop faible pour des réponses évolutives d’adaptation ou de compensation taille de la population L’indigène doit évoluer pour minimiser l’impact de l’invasion Peu de données à long terme de cet impact démographique pour évaluer l’effet à long terme de l’invasif sur la persistance de l’indigène La structure de la population indigène influence la probabilité d’apparition d’une réponse évolutive : Les flux de gènes entre une population indigène subissant une invasion et une autre sans invasion, gênent les impacts des invasifs, en favorisant une réponse évolutive, et en assurant une persistance jusqu’à une mutation favorable ou en facilitant la dispersion d’allèle avantageux de populations adaptées

Une histoire de vie commune ou pas, influence l’impact de l’invasion : La plasticité fournit des moyens importants de réponse à la nouvelle sélection : Elle tamponne les indigènes face à la réduction de la variabilité génétique. Elle peut être elle-même sous sélectionnée par les invasifs Une histoire de vie commune ou pas, influence l’impact de l’invasion : Une sélection ancienne par des espèces phylogénétiquement ou fonctionnellement similaires peut faciliter une réponse appropriée chez l’indigène. Les espèces invasives les moins reliées aux indigènes, auront des impacts plus importants car ils représentent une totale nouvelle menace L’évolution et la coévolution entre l’espèce indigène et invasive est importante dans les dynamiques d’espèces et dans les impacts écologiques