Séminaire 2011 RP2E Ressources, Procédés, Produits, Environnements 20 janvier 2011 De la compréhension de la structure des réseaux trophiques à la gestion des écosystèmes: Gérard LACROIX Laboratoire "Biogéochimie et Ecologie des Milieux Continentaux" UMR 7618 - Bioemco Ecole Normale Supérieure, 46 rue d’Ulm, 75230 Paris cedex 05 lacroix@biologie.ens.fr ___________________________________________________________________________________________________________www.biologie.ens.fr/bioemco

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Couplage d’approches Modèles théoriques Dakar Lac de Créteil Microcosmes Dakar-Bango Modèles théoriques CEREEP - Foljuif Bandama - Lamto

Interactions nutriments x poissons (« Bottom-up versus Top-down control ») Effets en cascade marqués du zooplancton herbivore Effets en cascade marqués des poissons planctivores Manipulation de la structure des réseaux trophiques Confrontation à des modèles théoriques

Ingénierie écologique Gestion de milieux et conception d’aménagements durables, adaptatifs, multifonctionnels, basés sur les mécanismes qui gouvernent les systèmes écologiques (auto-organisation, rétroactions négatives, diversité élevée, structures hétérogènes, résilience…) La stratégie générale caractérisant l’ingénierie écologique est la mise en place de pratiques de gestion minimisant le travail humain et maximisant le travail naturel, tout en minimisant les effets collatéraux défavorables. Trois grandes catégories d’objectifs : Réhabilitation d’écosystèmes dégradés, et restauration de communautés fonctionnelles. Création de nouveaux écosystèmes durables qui ont une valeur pour l’homme et pour la biosphère. - Mise au point d’outils biologiques pour résoudre des problèmes de pollution, rétablir ou maximiser des services écosystémiques. 5

Eutrophisation Enrichissement des eaux en éléments nutritifs (phosphore, azote) qui aboutit généralement à une prolifération d'algues planctoniques ou de cyanobactéries, parfois toxiques. Ces proliférations : réduisent la transparence induisent une accumulation de matière organique morte induisent un déficit en oxygène, voire une anoxie, dans les couches profondes des milieux aquatiques favorisent la dégradation de la qualité physico-chimiques, biologique, écologique, esthétique et sanitaire des eaux Aboutissent à des mortalités massives et à une baisse de la biodiversité Réduisent considérablement les services écosystémiques - Augmentent les risques de santé pour les animaux et les humains

Production de phytoplancton souvent limitée par le phosphore P-PO4-- rare dans les écosystèmes aquatiques Importance du contrôle par les ressources Les lacs sont essentiellement des puits en phosphore (eutrophisation = processus naturel) Sédiments bien oxygénés: P complexé avec Fe+++, Al, etc. Sédiments anoxiques: Fe++ => libération de P X 1000 Spring total phosphorus (mg/m3) D’après Dillon et Rigler (Limnol. Oceanogr.,1974) Charge en P Biomasse algale Libération P par sédiment Anoxie sédiment Augmentation du recyclage interne en P

Eutrophisation et loi de Leibig L’eutrophisation des eaux dépend en premier lieu : - des effluents urbains - des fertilisants agricoles - des apports de matière organique allochtone (érosion) L’augmentation de P a souvent conduit à un changement des facteurs limitant les producteurs primaires (limitations successives en P, N, et CO2) De faibles ratios N/P et une limitation en N favorisent les cyanobactéries: Souvent peu contrôlées par les herbivores (impasses trophiques) Parfois toxiques pour les autres algues, les animaux aquatiques et les mammifères Cyanobactéries parfois capables de fixer l’azote gazeux N2

D. Schindler 1974 ELA Lake 226 +C +N +P +C +N 9

Pour contrôler les algues: réduire les intrants en phosphore Jeppessen et al. (2005, Freshwater Biology): réponse à long terme de 35 lacs à la réduction des apports en nutriments 5 à 35 ans (moyenne 16 ans) Profondeur moyenne de moins de 5 m à 177 m Phosphore de 7,5 à 3500 µg L-1 latitude: 28-65° Diminution de la teneur en phosphore total et en phosphates Nouvel équilibre après 10 - 15 ans Augmentation du ratio N/P dans 80 % des lacs Augmentation de la transparence de l’eau Diminution de la biomasse du phytoplancton Evolution de la composition des communautés algales liées à la profondeur Pas toujours une diminution des cyanobactéries

Uniquement un problème de nutriments? Importance des ressources (« bottom-up control ») Relation phosphore-chlorophylle a en milieux lacustres (D’après Dillon et Rigler, Limnol. Oceanogr.,1974) 11

Des états alternatifs Des lacs avec des apports en nutriments similaires, peuvent être clairs ou turbides La transition entre ces deux « états alternatifs » n’est généralement pas graduelle en fonction des apports en nutriments. Des transitions rapides entre ces états peuvent survenir sous l’action de forces extérieures. Des mécanismes retroactifs entraînent une certaine stabilité de ces états.

De la chaîne alimentaire aux réseaux trophiques complexes effets en cascade phytoplancton zooplancton piscivores nutriments planctivores

De la chaîne alimentaire aux réseaux trophiques complexes effets en cascade En absence de prédation, le zooplancton herbivore peut contrôler la biomasse de la communauté algale. Les poissons planctophages peuvent induire une augmentation du phytoplancton en consommant le zooplancton herbivore. phytoplancton zooplancton piscivores nutriments planctivores Nutriments Cascades trophiques à l’échelle des communautés

De la chaîne alimentaire aux réseaux trophiques complexes effets indirects complexes effets en cascade phytoplancton zooplancton piscivores nutriments planctivores Nutriments Cascades trophiques à l’échelle des espèces? Neo Martinez Cascades trophiques à l’échelle des communautés

Ln (taux de filtration des Cladocères) Ln (Chl a) (d’après Bertolo et al., Arch. Hydrobiol. 2000)

X Les cascades trophiques en lac - Ne sont pas toujours liées à la biomasse du zooplancton Sont fortement liées à la structure des communautés biomasse totale du zooplancton (µg PS L-1) Taux de filtration par le zooplancton (mL L-1 Jour -1) Sans poissons Avec poissons X Contribution des cladocères

Expérience en mésocosmes à long terme sur le lac de Créteil (Ile-de-France) Avec Poissons Sans Poissons Des réseaux trophiques contrastés Gros zooplancton Faible biomasse algale Eaux claires Petit zooplancton Forte biomasse algale Eaux turbides

biomasse du zooplancton Abondance du phytoplancton (mg PS L-1) Abondance du phytoplancton Sonde fluorimétrique BBE (µg éq. Chlor. a L-1) µg Chlor. a L-1 (mg PS L-1) Sans poissons Avec poissons Sans poissons Avec poissons Plus de 10 fois plus de phytoplancton sur 14 mois dans les enceintes avec des poissons planctonophages Les cascades trophiques ne sont pas liées à la quantité de zooplancton herbivore

Interactions ressources x prédateurs : des modèles théoriques phytoplancton zooplancton piscivores nutriments planctivores

Intégrer la complexité fonctionnelle des réseaux trophiques Zooplancton carnivore Poissons planctonophages Petits herbivores Grands herbivores Petites algues Algues moyennes Grandes algues Phosphore Intégrer la complexité fonctionnelle des réseaux trophiques Réseau basé sur des groupes fonctionnels (« espèces trophiques »). (modifié d’après Carpenter et Kitchell, 1993, The trophic cascade in lakes, Cambridge University Press).

Résultats expérimentaux Modèle mathématique Résultats expérimentaux Méthode qualitative des boucles (Levins, 1974; Pucia et Levins, 1985) Effets directs positifs Effets directs négatifs Hulot, Lacroix, Lescher-Moutoué et Loreau. 2000. Functional diversity governs ecosystem response to nutrient enrichment. Nature, 405: 340-344

Résultats expérimentaux Modèle mathématique Résultats expérimentaux Effets directs positifs Effets directs négatifs Hulot, Lacroix, Lescher-Moutoué et Loreau Nature, 2000 Pas de modèle général, mais des structures particulières dont on peut prédire le fonctionnement

Prédation sélective sur le zooplancton et capacité de filtration du zooplancton herbivore avec poissons sans poissons Sélectivité des herbivores Burns C. W. Limnol. Oceanogr. (1968)

en taille du phytoplancton Prédation et Structure en taille du phytoplancton Expériences en mésocosmes sur le lac de Créteil

Q = Facteur de croissance du consommateur Réseaux trophiques et cycles des nutriments: apports de la stoechiométrie écologique 500 1000 Algues, seston Bactéries Zooplancton Poissons C:P ratio Stœchiométrie écologique : étude de l’équilibre des éléments chimiques dans les interactions écologiques (Elser et al. 2000) (CxPy)consommateur + (CaPb)ressource Q(CxPy)consommateur + (Ca’Pb’)déchets C: x + a = Qx + a’ P: y + b = Qy + b’ Q = Facteur de croissance du consommateur

L’hypothèse de Sterner (American Naturalist 1990) ratio N/P dissous dans l’eau ratio N/P > 16 Desmodesmus Ratio N/P 12 -16 Daphnia limitation des algues par N

L’hypothèse de Sterner (American Naturalist 1990) ratio N/P dissous dans l’eau excrétion de N ratio N/P > 16 Desmodesmus Ratio N/P 12 -16 Daphnia limitation des algues par N

L’hypothèse de Sterner (American Naturalist 1990) Ratio N/P 12 -16 Daphnia excrétion de N N/P ratio N/P > 16 Desmodesmus ratio N/P dissous dans l’eau limitation des algues par N

L’hypothèse de Sterner (American Naturalist 1990) ratio N/P dissous dans l’eau excrétion de N ratio N/P > 16 Desmodesmus Ratio N/P 12 -16 Daphnia limitation des algues par P N/P

Vérification en microcosmes de l’hypothèse de Sterner 0,00 0,20 0,40 0,60 0,80 1,00 1,20 1,40 1,60 C C+ P+ N+ N+P+ Absorbance 680 nm 1. Sans herbivorie N-limitation C C+ P+ N+ N+P+ 0,00 0,10 0,20 0,30 0,40 0,50 0,60 0,70 Absorbance 680 nm 2. Consommation par Daphnia P-limitation

à l’échelle des communautés? « Faible » ratio N/P des organismes dominants => limitation par P de nombreuses algues « Fort » ratio N/P des organismes dominants => limitation par N de nombreuses algues

Expérience de plus d’un an en mésocosmes sur le lac de Créteil Biomanipulations et stoechiométrie écologique: Un test expérimental Expérience de plus d’un an en mésocosmes sur le lac de Créteil Ratio N/P du zooplancton Sans poissons avec poissons Photo: Michaël DANGER Ratio N/P du zooplancton inférieur dans les enceintes avec poissons => De multiples effets indirects (composition des compartiments biotiques, composition chimique et dégradabilité du sédiment …) Danger et al. (2008, 2009a,b, 2010)

Topologie des réseaux trophiques : Analyse de la « connectivité » Richesse spécifique: S Nombre de liens trophiques (relations mangeurs-mangés): L Intensité de liaison: L/S « Connectance »: C = L/S2 (liens réalisés par rapport au nombre de liens potentiels) Longueur des chaînes (moyenne, minimale, maximale, modale…) Indices d’omnivorie et de généralisme des espèces Position moyenne des espèces Espèces basales, prédateurs intermédiaires et sommets de chaînes…

Comportements de prédation et topologie des réseaux Organismes prédateurs : 2 stratégies Chasse sélective (chasse à vue) Comportement généraliste (filtration peu sélective) Lepomis machrochirus (Bluegill, crapet arlequin) Centrarchidé Dorosoma cepedianum (Gizzard shad, alose à gésier) Cupléidé Analyse en mésocosmes des effets principaux et interactifs de la biomasse et du comportement de prédation de 2 poissons planctonophages

Des poissons aux comportements contrastés Lazzaro, Lacroix, Gauzens, Gignoux & Legendre (2009) Predator foraging behaviour drives food-web topological structure. J. Anim. Ecol.

Caractéristiques trophiques des poissons F: 0.0001 B: 0.32 FxB: 0.030 3,0 3,2 3,4 3,6 3,8 4,0 10 30 50 75 Invertébrés carnivores Certains organismes peuvent avoir la même position trophique que certaines de leurs proies potentielles Position trophique 10 30 50 75 g m-3

Des caractéristiques topologiques contrastées 3,4 3,8 4,2 4,6 3,0 5,0 Long. Max chaînes 20 60 100 140 chaînes trophiques Connectvité 0,04 0,05 0,06 0,07 0,08 0,09 10 30 50 75 Omnivorie du réseau 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 10 30 50 75 Biomasse de poissons (g.m-3) Biomasse de poissons (g.m-3)

Des caractéristiques topologiques contrastées Variable topologique Chasseur visuel Filtreur Probabilité d’une absence d’effet Richesse - + 0.0004 Nombre d’espèces basales 0.009 Nombre d’espèces herbivores 0.0001 Nombre et % d’espèces de sommet Longueur moyenne /maximale de chaîne 0.0001 / 0.0006 Nombre de chaînes Nombre de liens (densité de liens) L/S et connectivité (« connectance ») 0.0001 / 0.0002 Nombre espèces algales consommables Nombre et % impasses trophiques Indice d’omnivorie invertébrés / réseau 0.0005 / 0.0003

Lien topologie et fonctionnement 20 40 60 80 5 10 15 25 Pourcentage d’espèces algales peu consommables

Changements attendus: - + Changements attendus: Zooplankton grazing rate phytoplankton biomass Stock of DOM Dissolved P/N ratio body size & P/N Biomanipulation periphyton biomass P-release biomass of macrophytes Macroinvertebrates (snails, chironomids) Proportion of cyanobacteria Oxygen in deep layers Water clarity Bioturbation Piscivorous fish Planktivorous fish

la biomanipulation: Une stratégie efficace? Sondergaard et al. (2007, Journal of Applied Ecology) méta-analyse sur 70 biomanipulations, essentiellement réalisées en Europe - Diminution de la biomasse totale en poissons - Parfois ajouts de poissons piscivores - Diminution de la biomasse du phytoplancton Augmentation de la transparence Diminution du phosphore total Augmentation de la biomasse des daphnies (zooplancton herbivore) Biomanipulations plus efficaces en milieux peu profonds Coût assez faible (70-500 € par hectare) Mais: Nécessité de réduire de manière assez drastique la biomasse des cyprinidés (brèmes et carpes): jusqu’à 75 % Pas d’augmentation des macrophytes (=> pas d’équilibre stable d’eaux claires) Effet maintenu sur 8 à 10 ans seulement (ensuite, retour à état turbide) Recyclage interne trop élevé ? Nécessité de coupler les biomanipulations à une réduction des nutriments

Des états alternatifs pas toujours stables La transition entre ces deux « états alternatifs » n’est généralement pas graduelle en fonction des apports en nutriments. Des transitions rapides entre ces états peuvent survenir sous l’action de forces extérieures. L’état dominant dépend de la structure du réseau, des apports en nutriments, de l’herbivorie, de l’état sanitaire des organismes et de la profondeur du lac. Il est difficile de maintenir un état stable d’eau claire sous l’action des seules cascades trophiques Nécessité d’actions conjointes sur plusieurs facteurs pour favoriser des eaux claires - Mais d’autres intérêts à favoriser les piscivores 44

Une multitude de techniques proposées Suppression sources ponctuelles de P Traitement des déversoirs d’orage Stabilisation des berges Restauration des zones littorales Zones humides tampons Augmentation renouvellement des eaux Faucardage, exportation des macrophytes Nouvelles pratiques (agriculture) Algicides chimiques (sulfate de cuivre…) Paille d’orge (leur décomposition produit des substances allélopathiques inhibitrices) Elimination physique des tapis algaux Billes réduisant la lumière Plantations de macrophytes: compétition avec les algues, stabilisation des berges...) Biomanipulations Charge en P Biomasse algale Libération P du sédiment Anoxie sédiment Précipitation P avec composés chimiques (Al2(SO4)3, Na2Al2O4, FeCl3, Fe(SO4)3, CaCO3, Ca(OH)2) Dragage et curage du sédiment Réduction échanges eau-séd. (argile, liner) Aération des couches profondes Circulation artificielle de l’eau

Nécessité d’avoir un regard critique et interdisciplinaire sur les techniques proposées Agence de l’Eau Rhône - Méditerranée - Corse (2002). Aide à la décision pour le traitement des lacs et des plans d’eau: manuel technique. Ministère de l’Aménagement du territoire et de l’Environnement. 104 pp. - Une très grande diversité de techniques - Une Faible adéquation de nombreuses techniques avec les principes de l’ingénierie écologique - Une faible prise en compte des techniques de biomanipulations

Privilégier 3 grandes orientations complémentaires : En conclusion: nécessité de développer des approches intégrées dans un cadre de perturbations multiples Privilégier 3 grandes orientations complémentaires : - Limiter les intrants (changements de pratiques, ouvrages, etc.) - Limiter les nutriments biodisponibles au sein du lac - Favoriser le contrôle des algues et des cyanobactéries par les herbivores (biomanipulations) Associer les réflexions sur l’eutrophisation aux autres perturbations anthropiques et aux changements globaux - Analyse des effets synergiques ou antagonistes de perturbateurs multiples

L’ingénierie écologique: un art difficile Une stratégie générale simple: Mettre en place de pratiques de gestion minimisant le travail humain et maximisant le travail naturel pour un objectif donné Minimiser les effets collatéraux défavorables Maximiser les effets collatéraux favorables Respecter les principes du développement soutenable Une approche pratique et théorique nécessitant: Des connaissances sur l’écologie des populations, des communautés et des écosystèmes Une vision des problèmes à large échelle Des démarches fortement interdisciplinaires Des actions coordonnées sur des processus multiples