Mirror neurons: from discovery to autism Rizzolatti & Fabbri-Destro (2010)

Plan Découverte d’un réseau Mise en évidence expérimentale Neurones miroirs => neurones moteurs (EEG) Spécificité des activations corticales (IRMf) Rôle de l’expertise motrice (IRMf) Rôle du réseau des neurones miroirs Imitation Compréhension du but de l’action Compréhension de l’intention motrice

Découverte Certains neurones de F5 : - déchargent lorsque le macaque produit un mouvement d’atteinte vers de la nourriture - déchargent lorsque le macaque observe un mouvement d’atteinte produit par l’expérimentateur (et pas simplement lorsque le macaque regarde la nourriture)

Mirror neuron responses to action observation in full vision (A and C) and in hidden condition (B and D). The lower part of each panel illustrates schematically the experimenter’s action as observed from the monkey’s vantage point. The asterisk indicates the location of a stationary marker attached to the frame. In hidden conditions the experimenter’s hand started to disappear from the monkey’s vision when crossing this marker. In each panel above the illustration of the experimenter’s hand, raster displays and histograms of ten consecutive trials recorded are shown. Above each raster, the colored line represents the kinematics of the experimenter’s hand movements expressed as the distance between the hand of the experimenter and the stationary marker over time. Rasters and histograms are aligned with the moment when the experimenter’s hand was closest to the marker. Green vertical line: movement onset; red vertical line: marker crossing; blue vertical line: contact with the object. (From Umiltà et al. 2001).

Chez l’humain en neurosciences Actes moteurs dirigés vers un but :  activation du Lobe Pariétal Inférieur (IPL), cortex prémoteur, et Gyrus Frontal Inférieur (IFG) Fabbri-Destro & Rizzolatti (2008) Pantomimes :  partie dorsale de l’IPL (gyrus supramarginal, IPS) Gestes intransitifs :  partie ventrale de l’IPL (gyrus angulaire) Lui et al. (2008) Peeters et al. (2009) found that the aSMG was activated in humans only and not in monkeys, suggesting that it is a new evolutionary acquisition of homo sapiens that mediates the human capacity to understand the casual relation btw tools and the goal of the action achieved by using the tool Gestes transitifs : circuit pariéto-frontal (préhension par la main) + partie antérieure du gyrus supramarginal gauche spécifique à l’humain : compréhension de la relation entre l’outil et le but de l’action Peeters et al. (2009)

En psychologie, l’équivalence fonctionnelle entre produire, simuler et observer une action. Action produite Action observée Action simulée Cortex moteur Cortex pariétal Sillon temporal supérieur Cortex visuel Cervelet Cortex pré moteur

Mises en évidence expérimentales Neurones miroirs => neurones moteurs  Observer un acte moteur doit entraîner une augmentation de l’excitabilité du cortex moteur de façon congruente avec l’acte moteur en question  Désynchronisation du rythme µ lors de l’exécution d’un mouvement, et lors de l’observation d’un même mouvement (Altschuler et al., 1997 ; Cochin et al., 1999 ; Hari et al., 1998)  Augmentation des Potentiels Evoqués Moteurs (MEP) des muscles en rapport avec une action observée (Fadiga et al., 1995)  En relation étroite avec les différentes phases de la préhension (Gangitano et al., 2001)

Mises en évidence expérimentales  Augmentation des Potentiels Evoqués Moteurs (MEP) des muscles en rapport avec une action observée (Fadiga et al., 1995)  En relation étroite avec les différentes phases de la préhension (Gangitano et al., 2001)

Mises en évidence expérimentales Activation des neurones miroir en relation avec l’expérience qu’a l’observateur d’une action donnée :  pas d’implication du système miroir si l’acte moteur ne fait pas partie du répertoire de l’observateur, par exemple pas d’activation pour un aboiement de chien, mais activation pour une action appartenant au répertoire des 2 espèces, comme la morsure (Buccino et al., 2004)

Cortical activations during the observation of biting made by a man, a monkey, and a dog. From Buccino et al. 2004.

Mises en évidence expérimentales Activation des neurones miroir en relation avec l’expérience qu’a l’observateur d’une action donnée :  pas d’implication du système miroir si l’acte moteur ne fait pas partie du répertoire de l’observateur, par exemple pas d’activation pour un aboiement de chien, mais activation pour une action appartenant au répertoire des 2 espèces, comme la morsure (Buccino et al., 2004)  le niveau d’activation est corrélé avec le degré de maîtrise de l’observateur pour cette action, par exemple pour des pas de danse : activation plus importante lorsqu’il y a congruence du genre entre acteur et observateur (Calvo-Merino et al., 2005, 2006), ou lorsque l’observateur devient familier avec les pas (Cross et al., 2006)

Le rôle de l’expérience motrice Perception de mouvements de danse Comparaison experts / naïfs Comparaison de deux types de danse Danse classique Capoeira Tâche: estimer la fatigabilité des enchaînements de danse. Imagerie cérébrale (IRMf) Calvo-Merino, B., Glaser, D. E., Grezes, J., Passingham, R. E. & Haggard, P. (2005): Action observation and acquired motor skills: an FMRI study with expert dancers. Cereb Cortex, 15, 1243-9.

Le rôle de l’expérience motrice Cortex pré-moteur Sillon intra-pariétal These are in the left hemisphere system (A), in (1) ventral premotor, (2) dorsal premotor, (3) IPS and (4) pSTS. In the right hemisphere (B) we show activations in (1) SPL and (2) IPS. Ballet dancers Capoeira dancers - La perception de mouvement humains active les aires motrices Cette activation est d’autant plus importante quand la vidéo perçue correspond à la pratique motrice

Rôles des neurones moteurs Neurones miroirs : traduisent l’information sensorielle issue de l’observation d’un acte moteur, en un format moteur similaire à ce que produit l’observateur lorsqu’il génère un acte identique. Compréhension du comportement d’autrui, sans la nécessité de passer par des processus cognitifs complexes A partir de ce mécanisme de compréhension se seraient développés d’autres fonctions cognitives, comme l’imitation, l’empathie et le langage.

Imitation  Capacité d’un individu à répliquer un acte moteur observé  Capacité à acquérir par l’observation un nouveau comportement moteur, et à le réutiliser avec les mêmes mouvements Nécessité de transformer les informations sensorielles en représentations motrices Heiser et al. (2003) : des stimulations rTMS au niveau du gyrus frontal gauche entraîne une diminution des performances lorsque les participants doivent appuyer sur une touche en imitant une autre personne, mais pas lorsqu’ils doivent appuyer en réponse à une lumière indiquant telle touche utiliser

Methods andResults

Compréhension du but de l’action Comment comprendre le but d’une action, et l’intention sous-jacente? Plusieurs possibilités :  Raisonnement inférentiel grâce à des mécanismes cognitifs  Transformation directe de l’information visuelle en format moteur  neurones miroirs En effet, neurones miroirs => neurones moteurs : leur activité électrique est la même lors d’une action volontaire et lors de l’observation d’une action identique => ces neurones devraient donc, dans les 2 cas, transmettre l’information relative au but de l’action Gazzola et al. (2007) : activation du réseau miroir pariéto-frontal lors de l’observation de gestes d’atteinte par des humains, mais également par un bras robotique (forme et cinématique différentes) Résultats identiques en fMRI lors de l’écoute d’un son produit par une action (Gazzola et al., 2006) Idem chez des patients aplasiques lors de la vision d’un mouvement de la main, mais les aires activées correspondent à des membres effecteurs différents (Gazzola et al., 2007) Changement dans l’excitabilité du cortex moteur pour l’observation de mouvements dirigés vers un but, mais pas pour des mouvements imprévisibles (Gangitano et al., 2001) : dès le départ, un acte moteur serait codé en fonction de son but final, et pas en fonction des mouvements qui le composent

Compréhension de l’intention De la même façon, le système miroir participerait à la compréhension de l’intention : Iacoboni et al. (2005) : manip fMRI avec 3 conditions de présentation : - Contexte : vaisselle et aliments, arrangés de telle façon qu’ils puissent correspondre à un petit déjeuner qui commence / se termine - Action : main attrapant une tasse, sans contexte - Intention : même action de la main, dans les contextes précédents Activation du système miroir dans les conditions Action et Intention Augmentation importante de l’activation dans le cas de compréhension de l’intention Avec un paradigme d’adaptation, l’observation d’actions répétées ayant le même résultat mais exécutées différemment entraînent une diminution de l’activité de l’IPL et de l’IFG droits, mais ce n’est pas le cas pour uniquement des mouvements identiques. (Hamilton & Grafton, 2008)  Ces régions ne sont pas influencées par les paramètres cinématiques, mais bien le résultat d’une action, qui est une étape pour inférer les intentions.  N’implique pas qu’il n’y ait pas d’autres mécanismes plus cognitives de compréhension de l’intention, par exemple dans des cas ambigus ou impossibles à prévoir.

The observation of a grasping action embedded in two different contexts (a) that suggest two different intentions — drinking on the left and cleaning up on the right — elicits differential activity (greater for drinking) in the mirror neuron area located in the right posterior inferior frontal gyrus (b). This shows that the mirror neuron system does not simply code the observed action ('that's a grasp') but rather the intention associated with the action ('that's a grasp to drink'). Iacoboni and Dapretto, 2006

Neurones miroirs et Autisme Les Troubles du Spectre Autistique (ASD) sont caractérisés par : - une déficience au niveau des compétences sociales - une déficience au niveau de la communication verbale et non verbale - des comportements restreints et répétitifs - des déficits au niveau des liens affectifs et des comportements émotionnels Plusieurs structures cérébrales sont affectées, du cortex cérébral au cervelet et au tronc cérébral.

Neurones miroirs et Autisme Les Troubles du Spectre Autistique (ASD) sont caractérisés par : - une déficience au niveau des compétences sociales - une déficience au niveau de la communication verbale et non verbale - des comportements restreints et répétitifs - des déficits au niveau des liens affectifs et des comportements émotionnels Plusieurs structures cérébrales sont affectées, du cortex cérébral au cervelet et au tronc cérébral.  Plusieurs symptômes semblent correspondre aux fonctions allouées aux mécanismes des neurones miroirs : déficits en communication, langage, capacité à comprendre autrui.  Ces déficits pourraient-ils dépendre d’un problème du système miroir?

Neurones miroirs et Autisme Oberman et al. (2005) étudient la suppression du rythme µ pendant l’exécution et l’observation d’actes moteurs chez des enfants à développement typique et des enfants ASD. Observation de : Mouvement de balle Exécution de mouvement de la main Mouvement d’une main

Neurones miroirs et Autisme Dapretto et al. (2006) : activation plus faible du IFG chez les enfants ASD lors de l’imitation et l’observation d’expressions émotionnelles. L’activation est inversement proportionnelle au degré de sévérité des symptômes.  Les enfants autistes traiteraient les actions effectuées par autrui différemment des enfants à développement typique => hypothèse du « miroir brisé »

16/01/2012 Iacoboni and Dapretto, 2006 Typically developing children and children with autism were studied with functional MRI while they observed or imitated facial emotional expressions (a). Compared with typically developing children, children with autism demonstrated reduced activity in the frontal mirror neuron system (MNS) area located in the pars opercularis of the inferior frontal gyrus. Moreover, this activity correlated with the severity of disorder as assessed by widely used clinical scales, the Autism Diagnostic Observation Interview (ADI) (b) and the Autism Diagnostic Observation Schedule (ADOS) (c), such that the higher the severity of disease, the lower the activity in the MNS (d). 16/01/2012 Iacoboni and Dapretto, 2006

Neurones miroirs et Autisme Dapretto et al. (2006) : activation plus faible du IFG chez les enfants ASD lors de l’imitation et l’observation d’expressions émotionnelles. L’activation est inversement proportionnelle au degré de sévérité des symptômes. Les enfants autistes traiteraient les actions effectuées par autrui différemment des enfants à développement typique => hypothèse du « miroir brisé » MAIS Les enfants ASD ne présenteraient pas de déficit de compréhension du but des actes moteurs effectués par autrui… OUI, MAIS  Autre aspect de l’organisation des neurones miroirs, pas uniquement concernant la reconnaissance des actes moteurs : mais celui des chaînes d’actes moteurs, grâce à des populations de neurones, chacune codant des actes moteurs spécifiques et sériels.

Neurones miroirs et Autisme Ces chaînes contiendraient des neurones miroirs « contraints à l’action », qui déchargent uniquement si l’action qu’ils codent fait partie d’un enchaînement d’actions motrices, par exemple « attraper pour poser », mais pas « attraper pour manger ». Durant l’observation d’actions, ces neurones miroirs particuliers déchargeraient donc lorsque le comportement observé correspond à l’action spécifique de la chaîne dont font partie ces neurones.  Activation de la chaîne en entier, fournissant ainsi l’opportunité d’inférer l’action globale, et l’intention de l’agent.

Neurones miroirs et Autisme Cattaneo et al. (2007) : l’organisation des actes moteurs chaînés serait déficitaire chez les autistes.  Enfants autistes (AU) et à développement typique (TD)  Attraper de la nourriture pour la manger / la placer dans une boîte

Neurones miroirs et Autisme Cattaneo et al. (2007) : l’organisation des actes moteurs chaînés serait déficitaire chez les autistes.  Enfants autistes (AU) et à développement typique (TD)  Attraper de la nourriture pour la manger / la placer dans une boîte  Mesure EMG du muscle mylohyoide, impliqué dans l’ouverture de la bouche  Incapacité à organiser les actions de façon unifiée, selon une intention spécifique Activation du muscle avant l’arrivée à la bouche

Neurones miroirs et Autisme Cattaneo et al. (2007) : l’organisation des actes moteurs chaînés serait déficitaire chez les autistes.  Enfants autistes (AU) et à développement typique (TD)  Attraper de la nourriture pour la manger / la placer dans une boîte  Mesure EMG du muscle mylohyoide, impliqué dans l’ouverture de la bouche  Idem mais en observation

Neurones miroirs et Autisme  Chez les autistes, le système miroir resterait inactif pendant l’observation d’une action, ce qui empêcherait la compréhension de l’intention de l’agent de l’action.  Les enfants autistes auraient un déficit dans l’organisation des chaînes d’actes moteurs, et seraient donc incapables de les activer lors de l’observation d’actions. Sans la réplique de ces actions, ils ne pourraient pas acquérir, sans inférences cognitives, les intentions d’autrui. MAIS Dans ces études, la compréhension des intentions par les autistes n’est pas testée…  Dissociation entre comprendre ce qu’est l’action (système miroir) et pourquoi cette action (chaîne d’actions).

Neurones miroirs et Autisme Boria et al. (2009) : Enfants TD et autistes Présentation d’actes moteurs dirigés vers un but « que fait l’acteur ? » (what) : reconnaissance du but « pourquoi fait-il cela ? » (why) : comprendre l’intention Réponses toujours centrées sur la fonction typique de l’objet, pas sur la façon dont l’action est effectuée dessus.  Montre que le déficit d’organisation de chaînes d’actions chez l’autiste empêche d’acquérir l’intention de l’agent.

Notion de représentation d’action (Jeannerod, 2005) En psychologie, l’équivalence fonctionnelle entre produire, simuler et observer une action. Action produite Action observée Action simulée Cortex moteur Cortex pariétal Sillon temporal supérieur Cortex visuel Cervelet Cortex pré moteur Notion de représentation d’action (Jeannerod, 2005) Système de neurones mirroires serait le substrat neuronal des boucles de contrôle?