Evolution de la Bioénergétique

alors pourquoi perdre 2h là-dessus ? CRISPR épigénétique transduction du signal . sexy Thématiques en Biologie Cellulaire pas très passionnant . Bioénergétique tout est connu trop compliqué (beaucoup de maths) trop décousu (chaque micro-organisme est différent)

comment voyez-vous l’origine de la vie ? we need to talk about the origin of life !!! comment voyez-vous l’origine de la vie ?

la controverse concernant la différence entre “vie” et “non-vie” jusqu’au 19e siècle, la science apercevait une distinction évidente entre la vie et des phénomènes inanimés mais: la vie pouvait surgir de l’inanimé  génération spontanée, “abiogénèse” la vie et l’inanimé sont des phénomènes totalement différentes Pasteur: 1822-1895 1859: pas de génération spontanée Darwin: 1809-1882 The Origin of Species 1859 Première moitie du 19e siècle: Naissance de la “Chimie Organique” Les molécules organiques sont dotées d’une “force vitale” la vie évolue en se complexifiant et il a dû y avoir eu un évènement abiogénique

la controverse concernant la différence entre “vie” et “non-vie” jusqu’au 19e siècle, la science appercevait un distinction évidente entre la vie et des phénomènes inanimés mais: la vie pouvait surgir de l’inanimé  génération spontanée, “abiogénèse” il faut trouver l’origine des molécules organiques et la question de l’origine de la vie est résolue Pasteur: 1822-1895 1859: pas de génération spontanée Darwin: 1809-1882 The Origin of Species 1859 Stanley Miller (1953)

ARN catalytique  Monde ARN (il ne reste qu’à résoudre quelques détails) ARN catalytique  Monde ARN (Alexander Rich 1962) moleculés organiques Stanley Miller (1953)

ceci était le conte de fée de la “Soupe Primordiale” “il suffit de melanger toutes les molecules organiques necessaires et la vie en surgira” est profondément anti-thermodynamique ! Ludwig Boltzmann

le méchant 2e Principe de la Thermodynamique: dG/dt = dH/dt – T.dS/dt ≤ 0 la vie semble défier le 2e principe ! transition hautement probable tous les systèmes physiques et chimiques tendent vers un désordre accru

le mechant 2e Principe de la Thermodynamique: dG/dt = dH/dt – T.dS/dt ≤ 0 la vie semble défier le 2e principe ! transition très très très improbable tous les systèmes physiques et chimiques tendent vers un désordre accru

le méchant 2e Principe de la Thermodynamique: dG/dt = dH/dt – T.dS/dt ≤ 0 Jacques Monod: l’origine de la vie correspond à un tel évènement très très très très improbable “ Le hasard pur, le seul hasard, liberté absolue mais aveugle, à la racine même du prodigieux de l'évolution, cette notion centrale de la biologie moderne n'est plus aujourd'hui une hypothèse, parmi d'autres possibles ou au moins concevables. Elle est la seule concevable, comme seule compatible avec les faits d’observation et d’expérience. … L’homme sait enfin qu’il est seul dans immensité indifférente de l’Univers d’où il a émergé par hazard.” (1971, Le Hasard et la Nécessité)

le méchant 2e Principe de la Thermodynamique: dG/dt = dH/dt – T.dS/dt ≤ 0 Erwin Schrödinger “What is life?” (1944) La vie ne peut exister (et a fortiori émerger) qu’en étant alimentée par un apport d’énergie fournie en permanence par son environnement “structures dissipatives”

le mechant 2e Principe de la Thermodynamique: dG/dt = dH/dt – T.dS/dt ≤ 0 en biologie on appelle ce terme la BIOENERGETIQUE Erwin Schrödinger “What is life?” (1944) La vie ne peut exister (et a fortiori émerger) qu’en étant alimentée par un apport d’énergie fournie en permanence par son environnement

le scénario “traditionnel” (la soupe primordial) Ilya Prigogine Prix Nobel de Chimie 1977 le scénario “traditionnel” (la soupe primordial) le scénario “thermodynamique” Synthèse prébiotique de molécules organiques flux important d’énergie libre emergence de la ”structure dissipative” : Conversion d’énergie primordial VIE VIE energy conversion molécules organiques

 comprendre l’origine de la vie nécessite avant tout la compréhension de l’origine de la bioénergétique Les transitions majeures dans l’ évolution de la vie étaient initiées par des innovations en bioénergétique

alors allons-y ! mais comment …?

alors allons-y ! mais comment …? denitrification arsenate respiration oxygenic photosynthesis arsenite oxidation denitrification sulphate reduction DMSO respiration Knallgas reaction hydrocarbon reduction acetogenesis Fe2+ oxidation anoxygenic photosynthesis nitrate respiration thiosulphate respiration methanogenesis mixed acid fermentation

alors allons-y ! mais comment …? denitrification arsenate respiration oxygenic photosynthesis arsenite oxidation denitrification sulphate reduction DMSO respiration Knallgas reaction hydrocarbon reduction acetogenesis Fe2+ oxidation anoxygenic photosynthesis nitrate respiration thiosulphate respiration methanogenesis mixed acid fermentation

ces mécanismes ont-ils quelque chose en commun ?

donor + - O2 acceptor

respiration aérobie donor acceptor + -

- + Take-home messages: 1. la vie est alimenté par des tensions dG/dt = dH/dt – T.dS/dt ≤ 0 Take-home messages: 1. la vie est alimenté par des tensions électrochimiques environnementales donor + - 2. la conversion de cette énergie libre environnementale en énergie chimique (ATP/ADP) est effectué par la chimio-osmose acceptor

- + dans quel ordre ces mécanismes sont-ils apparus et surtout, lequel était le premier ? donor acceptor + -

Eukarya Bacteria Archaea LUCA dans quel ordre ces mécanismes sont-ils apparus et surtout, lequel était le premier ? Approches phylogénétiques (1) Ancestralité d’enzymes comparaison des arbres phylogénétiques de certaines enzymes à celui des espèces Archaea Bacteria Eukarya LUCA

e- donor e- acceptor NO e- donor N2O N2 Q-pool Q R/b (Complex III, bc1, b6f) e- donor NO3- Q N2O reductase NO2- NO N2O N2 Bacteria Archaea Archaea Bacteria Eukarya LUCA

le complexe Rieske/cytb potentiellement existait dans LUCA e- donor e- acceptor Q-pool e- donor NO3- Q N2O reductase NO2- NO N2O N2 R/b (Complex III, bc1, b6f) Bacteria Archaea le complexe Rieske/cytb potentiellement existait dans LUCA la N2O-réductase est probablement apparue plus récemment

??? dans quel ordre ces mécanismes sont-ils apparus et surtout, lequel était le premier ? Approches phylogénétiques (1) Ancestralité d’enzymes comparaison des arbres phylogénétiques de certaines enzymes à celui des espèces (2) Ancestralité relative des différentes chaînes bioénergétiques ??? les enzymes des chaînes bioénergétiques sont construites selon le principe des LEGOs

superfamille d’enzymes à Molybdène-di-pterine hydrogénase à [Fe-Fe] superfamille d’enzymes à Molybdène-di-pterine hydrogénase à [Ni-Fe] 3x transporteur ABC Complexe I (mitochondries de mouton)

the Rieske/cytb complex arsenite oxidase the Rieske/cytb complex (alias Complex III, bc1 complex, b6f complex …)

the Rieske/cytb complex arsenite oxidase the Rieske/cytb complex (alias Complex III, bc1 complex, b6f complex …)

possibilite de reconstruire des phylogénies composites Bioenergetic enzymes are strongly inter-related edifices another case: the Rieske/cytb complex possibilite de reconstruire des phylogénies composites reliant différentes enzymes et chaînes bioénergétiques

aussi bien le complexe Rieske/cytb que l’enzyme arsénite oxidase semblent avoir été présents chez LUCA Bioenergetic enzymes are strongly inter-related edifices another case: the Rieske/cytb complex possibilite de reconstruire des phylogénies composites reliant différentes enzymes et chaînes bioénergétiques

Polysulphide reductase periplasmic nitrate reductase (Nap)

Polysulphide reductase periplasmic nitrate reductase (Nap)

Polysulphide reductase (Psr) periplasmic nitrate reductase (Nap)

la superfamille des enzymes à molybdène (Mo-bisPGD) oxidation of AsIII reduction of poly-S reduction of S4O62- oxidation of SO32- reduction of AsV red/ox of N-species of C-species Archaea Bacteria

la superfamille des enzymes à molybdène (Mo-bisPGD) oxidation of AsIII reduction of poly-S reduction of S4O62- oxidation of SO32- reduction of AsV red/ox of N-species of C-species Archaea Bacteria certaines familles sont aussi ancestrales que LUCA

la superfamille des enzymes à molybdène (Mo-bisPGD) oxidation of AsIII reduction of poly-S reduction of S4O62- oxidation of SO32- reduction of AsV red/ox of N-species of C-species Archaea Bacteria certaines familles sont aussi ancestrales que LUCA de nouvelles familles émergent souvent via modification de leur affinité aux substrats

la superfamille des enzymes à molybdène (Mo-bisPGD) oxidation of AsIII reduction of poly-S reduction of S4O62- oxidation of SO32- reduction of AsV red/ox of N-species of C-species Archaea Bacteria certaines familles sont aussi ancestrales que LUCA de nouvelles familles émergent souvent via modification de leur affinité aux substrats de nouvelles isoformes d’enzyme peuvent émerger (dans le cas précis suite à apparition de l’oxygène dans la biosphere)

dans quel ordre ces mécanismes sont-ils apparus et surtout, lequel était le premier ? Approches phylogénétiques (1) Ancestralité d’enzymes comparaison des arbres phylogénétiques de certaines enzymes à celui des espèces (2) Ancestralité relative des différentes chaînes bioénergétiques (3) L’argument de la fréquence de présence d’un métabolisme sur l’arbre phylogénétique des espèces

Eukarya Bacteria Archaea LUCA (3) L’argument de la fréquence de présence d’un métabolisme sur l’arbre phylogénétique des espèces Archaea Bacteria Eukarya LUCA

Eukarya Bacteria Archaea LUCA (3) L’argument de la fréquence de présence d’un metabolisme sur l’arbre phylogénétique des espèces respiration aérobie (c-à-d O2 comme accepteur d’ électrons) Archaea Bacteria Eukarya LUCA  LUCA respirait l’oxygene ? NON ! Transfer horizontal de gènes

Eukarya Bacteria Archaea LUCA (3) L’argument de la fréquence de présence d’un metabolisme sur l’arbre phylogénétique des espèces Photosynthèse Archaea Bacteria Eukarya LUCA  Invention tardive chez les Bactéria

Eukarya Bacteria Archaea LUCA (3) L’argument de la fréquence de présence d’un metabolisme sur l’arbre phylogénétique des espèces Photosynthèse Archaea Bacteria Eukarya LUCA Photosynthèse oxygénique la question de l’ordre est toujours controversée

dans quel ordre ces mécanismes sont-ils apparus et surtout, lequel était le premier ? Approches phylogénétiques (1) Ancestralité d’enzymes comparaison des arbres phylogénétiques de certaines enzymes à celui des espèces (2) Ancestralité relative des différentes chaînes bioénergétiques (3) L’argument de la fréquence de présence d’un métabolisme sur l’arbre phylogénétique des espèces Approches non-phylogénétiques (1) Contraintes (paléo-)géochimiques

le Grand Evènement d’Oxidation (GEO) now primordial planet

dans quel ordre ces mécanismes sont-ils apparus et surtout, lequel était le premier ? Approches phylogénétiques (1) Ancestralité d’enzymes comparaison des arbres phylogénétiques de certaines enzymes à celui des espèces (2) Ancestralité relative des différentes chaînes bioénergétiques (3) L’argument de la fréquence de présence d’un métabolisme sur l’arbre phylogénétique des espèces Approches non-phylogénétiques (1) Contraintes (paléo-)géochimiques (2) Données thermodynamiques : changement du régime rédox

chaînes bioénergétiques chaînes bioénergétiques bc1 oxidase Complex I respiration chez les mitochondries, protéo-, cyanobactéries et qqs Archées Q cyt c b6f- related oxidase Complex I respiration chez la majorité des procaryotes Q cyt c -200 +400 +200 Em (mV) UQ Rieske bL bH CuA MK -200 +400 +200 Em (mV) Rieske bL CuA bH chaînes bioénergétiques haut potential rédox chaînes bioénergétiques bas potentiel rédox

chaînes haut potentiel chaînes bas potentiel Archaea Bacteria Eukarya LUCA

Eukarya Bacteria Archaea LUCA chaînes haut potentiel chaînes bas potentiel Archaea Bacteria Eukarya LUCA les chaînes ancestrales étaient de bas potentiel

chaînes bioénergétiques chaînes bioénergétiques bc1 oxidase Complex I respiration chez les mitochondries, protéo-, cyanobactéries et qqs Archées Q cyt c b6f- related oxidase Complex I respiration chez la majorité des procaryotes Q cyt c O2  O2- (superoxide, ROS) -200 +400 +200 Em (mV) UQ Rieske bL bH CuA MK -200 +400 +200 Em (mV) Rieske bL CuA bH chaînes bioénergétiques haut potentiel chaînes bioénergétiques bas potentiel

Let’s see the big picture assez de détails ! Let’s see the big picture

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- présents dans des émanations volcaniques  localisés fournis par l’atmosphère  globales Métabolismes méthanogénèse, méthanotrophie, dénitrification, sulfatoréduction habitats confinés a la proximité de sources des ces substrats (émanations volcaniques) émergence de la vie [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- e- donor e- acceptor Q-pool Métabolismes méthanogénèse, méthanotrophie, dénitrification, sulfatoréduction e- donor Q-pool + - + photosynthèse anoxygénique émergence de la vie [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- présents dans des émanations volcaniques  localisés fournis par l’atmosphère  globales Métabolismes méthanogénèse, méthanotrophie, dénitrification, sulfatoréduction  l’occurrence du vivant reste localisée e- donor Q-pool + - + photosynthèse anoxygénique émergence de la vie [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- Métabolismes méthanogénèse, méthanotrophie, dénitrification, sulfatoréduction + photosynthèse anoxygénique émergence de la vie toutes les chaînes fonctionnent en mode bas potential rédox [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- , H2O , O2 H2O  O2 Q-pool + - Métabolismes méthanogénèse, méthanotrophie, dénitrification, sulfatoréduction + photosynthèse oxygénique + photosynthèse anoxygénique émergence de la vie  la vie devient globale ! [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- - extinctions de masse (toxicité de O2) , H2O - émergence des chaînes à haut potential rédox (défense contre les ROS) , O2 - utilisation d’oxydants à très haut potentiel rédox (O2 et composés induits par la présence d’O2) Métabolismes début du règne de la respiration aérobie émergence de la vie  la vie devient globale ! [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

pour rappel : ce surplus d’énergie permet l’ émergence -400 +400 +800 +1200 Em (mV) H2/H+ H2O / O2 pour rappel : acetate/CO2 ce surplus d’énergie permet l’ émergence de la vie complexe multicellulaire ! NO2-/ NO3- DEh = DEm +59mV/n log([ox]/[red]) DG = -nF DEm

(“cytochrome oxydase”) O2-réductase (“cytochrome oxydase”) NO-réductase

chaîne dénitrifiante nitrate NO3- nitrite NO2- oxyde nitrique NO oxyde nitreux N2O azote N2 O2 réductase NO réductase O2 4e- 4H+ 2 H2O 2 NO 2e- 2H+ N2O H2O

direction of evolution O2 reductase NO reductase O2 4e- 4H+ 2 H2O 2 NO 2e- 2H+ N2O H2O direction of evolution

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- , H2O , O2 Métabolismes méthanogénèse, méthanotrophie, dénitrification, sulfatoréduction + photosynthèse oxygénique respiration aérobie + photosynthèse anoxygénique émergence de la vie [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- - extinctions de masse (toxicité de O2) , H2O - émergence des chaînes à haut potential rédox (défense contre les ROS) , O2 - utilisation d’oxydants à très haut potentiel rédox (O2 et composés induits par la présence d’O2) - le cuivre devient soluble  émergence des enzymes à cuivre Métabolismes émergence de la vie [O2] 20%  la vie devient globale ! formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

pour example : nitrite NO2- oxide nitrique NO Cu-Nir cd1-Nir

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- , H2O , O2 Métabolismes émergence de la vie [O2] 20% “boring billion” formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- , H2O , O2 Métabolismes eucaryotes photsynthétiques (algues) émergence de la vie plantes terrestres [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- , H2O , O2 Métabolismes “explosion cambrienne” émergence de la vie Ediacara fauna [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- , H2O , O2 Métabolismes gigantisme d’insectes émergence de la vie [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

milliards d’années (Ga) Substrats réducteur : oxydant : H2, CH4, H2S CO2, NO3-, NO3- , H2O , O2 base énergétique de la société moderne Métabolismes émergence de la vie forêts carbonifères [O2] 20% formation de la terre GEO ? -4 -3 -2 -1 aujourd’hui milliards d’années (Ga) Hadéen Archéen Protérozoïque Phanérozoïque

Tout dépend de l’énergie, utilisons-la sagement ;-) Take-home message: Tout dépend de l’énergie, utilisons-la sagement ;-) http://bip.cnrs-mrs.fr/bip09/Evo_Bioenerg_L3