Liens aérien-souterrain S. Barot IRD, UMR 137 http://millsonia.free.fr/

Introduction ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Vision traditionnelle Paradigme ‘‘écosystème’’ Paradigme ‘‘population’’ Ecologie animale Écophysiologie Dynamique des populations Écologie fonctionnelle Écologie comportementale Écologie des écosystèmes Génétique des populations Écologie des sols Écologie évolutive Biogéochimie Flux de matière et d’énergie Flux d’individus et de gènes Pôle abiotique ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Position de l’écologie des sols Barot, S., M. Blouin, S. Fontaine, P. Jouquet, J.-C. Lata, and J. Mathieu. 2007. A Tale of Four Stories: Soil Ecology, Theory, Evolution and the Publication System. PLoS ONE.  Place de l’écologie dans le système de publication  Liens par les citations  Importance de la théorie et de l’approche évolutive en écologie des sols ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Récolte des données ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Des corrélations significatives  Faible IF en écologie des sols  Peu d’écolgie des sols dans le Journaux généralistes  Peu de modèles et d’évolution en écologie des sols ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Liens par les ‘‘citations croisées’’  SBB cite peu les revues généralistes, théoriques et sur l’évolution  SBB est peu cité par les revues généralistes, théoriques et sur l’évolution ESOL, Aérien-souterrain, Barot

 Difficultés techniques  Proximité du pôle abiotique Causes?  Difficultés techniques  Proximité du pôle abiotique  Proximité de l’agronomie et des applications  Rôle du système de publication? Résultats empiriques généraux Théories Modèles Résultats empiriques plus particuliers Journaux généralistes Journaux spécialisés Forts IF Faible IF ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Conséquences?  Les grandes théories de l’écologie ne sont pas toujours testées en écologie des sols  L’écologie des sols manquent peut-être de théories à tester pouvant servir de guide pour l’expérimentation  Le manque d’interprétation évolutive limite la capacité à généraliser, à interpréter, à prédire l’existence de mécanismes bioloiques  Des grandes théories propres à l’écologie des sols restent peut-être à découvrir ESOL, Aérien-souterrain, Barot

 Améliorer le système de publication? Comment améliorer la relation entre écologie des sols et le reste de l’écologie?  Améliorer le système de publication?  Un nouveau courant de recherche (depuis 10 ans?) Etude des liens aboveground-belowground ESOL, Aérien-souterrain, Barot

 Fourniture de MO – Décomposition Recyclage des nutriments  Pathogènes  Consommateurs de racines  Mycorhizes ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Des interactions complexes  Boucle de rétroaction Plante Sol  Effets directes et indirectes Plante Sol Organismes du sol ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Des interactions complexes Carnivores aériens  Effets en cascade Herbivores aériens Plante Sol Organismes du sol ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Des interactions complexes  Effets démographiques Composition spécifique Long terme Plusieurs générations Succès de la reproduction des esp Rétroactions Une génération Croissance relative des esp de plante Court terme Sol Organismes du sol ESOL, Aérien-souterrain, Barot

 Effet de l’aérien sur le souterrain Plan  Effet de l’aérien sur le souterrain  Effets du souterrain sur l’aérien  Boucle de rétroaction et modélisation  Aspects évolutifs Effets complexes avec plusieurs niveaux d’interaction Effets démographiques et sur les communautés ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effet de l’aérien sur le souterrain ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effets des plantes sur les organismes du sol  Fournit de la nourriture aux organismes Détritivore (feuilles, racines, exsudats) Autres effets?  Fournit un habitat  Fournit des symbiontes aux organismes symbiotiques  Fournit des hôtes aux organismes parasites ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effet indirects des plantes par l’intermédiaire des organismes du sol Propriétés de l’écosystème Production primaire Organismes du sol Propriétés du sol Structure Décomposition Cycle des nutriments ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effets d’un changement de végétation sur la macrofaune et les nématodes Blanchart E., Villenave C., Viallatoux A., Bartès B., Girardin C., Azontonde A. & Feller C. (2006) Long-term effect of a legume cover crop (Mucuna pruriens var. utilis) on the communities of … . Eur. J. Soil. Biol., 42, S136-S144  Culture de maïs au Bénin  400 habitants km-2  Réduction des durées de jachère  Problèmes de durabilité de la fertilité  Techniques alternatives Engrais? Culture en mélange avec une légumineuse? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

3 traitements  3 parcelles  Culture traditionnelle du maïs  Maïs + engrais (70 kg N ha-1 an-1, 30 kg P2O5 ha-1 an-1, 30 kg K2O ha-1 an-1)  Maïs + légumineuse de couverture Mucuna pruriens, semée un mois avant le maïs  Durée de 1 an  6 blocs de sol par parcelle : macrofaune 3 blocs de sol par parcelle: nématode ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Macrofaune  Augmentation  Diminution  Légumineuse > engrais de la quantité de vers et de termites avec l’engrais et la légumineuse  Diminution de la quantité de vers et de fourmis avec l’engrais et la légumineuses  Légumineuse > engrais  Fourmis? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Nématodes 1  Augmentation légère de la densité de nématodes avec l’engrais et la légumineuse ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Nématodes 2  Différents groupes trophiques ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Analyses multiariée  Séparation moyenne des trt suivant l’axe 1  Plus de ‘‘facultative plant feeder’’ avec la légumineuse, plus de ‘‘fungal feeder’’ dans le témoin ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Interprétation  Cause de l’effet de la légumineuse? Plus de litière Litière plus riche an azote Habitat : Couvert toute l’année + plus de litière  Cause de l’effet de l’engrais? Stimulation de la base du réseau trophique? (bactérie) Effet de l’augmentation de la production végétale  Difficile d’interpréter les changements de la nématofaune  Applications Intérêt de la légumineuse de couverture, plus de macrofaune ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Critique de l’expérience  Pas de vrai répétition Pseudoréplication  Manipulation simultanée de nombreux facteurs Ressource Habitat Tous le réseaux d’interaction Difficulté d’interprétation ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Exemple d’effet des plantes sur les microorganismes  Invasion de prairies californiennes par des herbacées exotiques  Effet de ces plantes invasives sur les bactéries nitrifiantes  Effet de ces plantes invasives sur la nitrification et le cycle de l’azote ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Expérience  Mésocosmes de 0.1 m2 et 0.60 cm de profondeur  7 traitements sol nu, communauté naturelle dicot native, graminée native mélange de graminées exotiques dicot native+ graminées exotiques graminée native + graminées exotiques  Traitements maintenus 4 ans ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Mesures  Etude de la communauté bactérienne nitrifiante Extraction de l’ADN Quantification : un fragment d’ARNr 16s Diversité : amplification et dénaturation du gène de l’ammonium monoxygénase  Cycle de l’azote Ajoute d’ammonium marqué au N15 pour évaluer + la nitrification + la minéralisation brute ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Bactérie nitrifiantes  Effet significatif des trt plante sur la qut et la diversité de bactéries nitrifiantes (ANOVA)  Globalement plus grande diversité et plus de bactérie nitrifiantes en présence de des graminées exotiques ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Bactéries nitrifiantes Une ACP sur la présence des différentes allèles du gène de l’ammonium monoxygénase  Séparation assez bonne des différents traitements plante  Présence d’un grand nombres d’allèles originales en présence des graminées exotiques ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Cycle de l’azote  La nitrification augmente dans les traitements avec les gram ex  Moins de minéralisation dans le sol nu  Plus de N15 incorporé en présence de plante Plus de N15 incorporé en présence de gram ex ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Expérience  Corrélation significative entre la quantité de bactéries nitrifiante et la nitrification brute ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Interprétation  Les graminées exotiques augmentent la quantité de bactérie nitrifiante et ‘‘apportent’’ des souches nouvelles Comment?  De ce fait les graminée nitrifiante augmentent le taux de nitrification ‘‘Apportent’’ des bactéries plus efficaces pour la nitrification?  Influence sur le sol? Plus de nitrate, moins d’ammonium? Mois de N dispo?  Influence sur les plantes invasives? Feedback positive sur l’invasion si gd capacité à absober l’ammonium, R* plus faible ESOL, Aérien-souterrain, Barot

L’effet des plantes sur le sol passe-t-il toujours par une modification des communautés du sol? Knops J.M.H., Bradley K.L. & Wedin D.A. (2002) Mechanisms of plant species impacts on ecosystem nitrogen cycling. Ecol. Let., 5, 454-466 Plante ? Organismes du sol Propriétés du sol Structure Décomposition Cycle des nutriments ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Pattern spatial et temporel Nombreux effets des apports de MO Production primaire Quantité de MO apporté Mortalité C/N Phénol Qualité de la MO Plante Lignine Réabsorption des nutriments Pattern spatial et temporel des dépôts de MO Exsudats Phénologie Architecture Répartition spatiale Taux de décomposition Disponibilité des nutriments ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Cas du priming effect? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

moins de nutriments disponibles pour les plantes Théorie de l’efficacité de l’utilisation des nutriments (Vitousek) sol pauvre en nutriments C/N de la plante augmente C/N de la litière augmente la litière se décompose moins vite moins de nutriments disponibles pour les plantes sol plus pauvre ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Une théorie remise en question  Cela marche bien si on compare des écosystèmes Forêt décidue / sempervirent  Cela marche moins bien si on compare des espèces de plante à l’intérieur d’un écosystème (Wedin et Tilman)  La qualité de la litière à un effet à court terme mais influence peu la qualité de la MO évoluée récalcitrante  Contrôle par la boucle microbienne ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Importance des entrées-sorties de nutriments  On suppose la PP limitée par un nutriments  Plus les entrées sont élevées et plus les soties sont faibles plus il y a de nutriment dans l’écosystème  Augmentation de la PP ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Comment les plantes diminuent-elles les sorties et augmentent les entrées  Réabsorption des nutriments Absorption de petites molécules organiques (Abbadie 1992, Harrison 2007) Efficacité de l’absorption des nitrates Limitation de la nitrification (Lata 1999, 2000) Sensibilité au feu Mycorhizes  Fixation symbiotique Interception de la pluie et du vent ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Des interactions complexes entre les entrées-sorties et les taux de recyclage interne Efficacité du recyclage de l’écosystème entier

Des interactions complexes entre les entrées-sorties et les taux de recyclage interne = temps de résidence dans le compartiment = quantité de nutriment arrivant dans le compartiment en un pas de temps = efficacité du recyclage de l’écosystème entier (pour ) = quantité de nutriment arrivant en un pas de temps mais en tenant compte du recyclage

Effets en cascades  Les herbivores (ou d’autres niveaux trophiques) peuvent changer les effets des plantes sur les organismes du sol et les propriétés du sol  Comment? Changent directement la PP et les apports de MO Apports de MO sous une autre forme + urine Changent la qualité de la MO des plantes Changent le shoot/root Changent la qualité et la quantité des exsudats racinaires Influencent directement ou indirectement les organismes du sol ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effets sur les entrées et sorties de Mazancourt C. et al (1998) Grazing optimization and nutrient cycling: when do herbivores enhance plant production? Ecology, 79, 2242-2252 ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Une question très générale Les herbivores augmentent-ils ou diminuent-ils la production primaire? Applications Quelle est la bonne densité de bétail? Comment améliorer la durabilité des pâturages? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effets sur les microorganismes Patra A.K. et al. (2005) Effects of grazing on microbial functional groups involved in soil dynamics. Ecol. Mono., 75, 65-80  Prairie permanente du Massif Central  2 intensités de pâturage  2 positions topographiques  Traitement maintenus pendant 13 ans ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effets sur minéralisation et le cycle de l’azote ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effets sur les bactéries de différents groupes trophiques ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Lien bactérie-cycle de l’azote ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Description de la communauté microbienne ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Interprétation  L’herbivorie induit des changements quantitatifs et qualitatifs dans la communauté microbienne  Ces changements influencent le fonctionnement du sol  Causes? PP ? Apport de MO? Composition de la prairie?  Conséquences? Quel est le feedback sur le sol, la PP, la composition de la prairie? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effet du souterrain sur l’aérien ESOL, Aérien-souterrain, Barot

4 exemples Herbivore Parasite Plante Organismes du sol 1 Plante Démographie d’une plante Démographie d’une plante Sol Organisme du sol Organisme du sol ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effet de consommateurs de racines sur les parasites aériens Soler, R., J. A. et al. 2007. Root herbivore influence the behaviour of an aboveground parasitoid through changes in plant-volatile signals. Oikos 116:367-376.  Brassica nigra est attaquée par les larves d’une mouche (racine) et par les larves d’un papillon (feuille) qui sont tous les deux des herbivores spécialistes  Le papillon a des parasites dont une guêpe spécialiste  Effet de la mouche sur l’hyménoptère? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Choix du parasite  Effet des consommateurs de racines au dernier stade  Seulement si les larves de lépidoptère n’ont pas attaqué préalablement les feuilles ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Mécanismes?  Différence dans les composés volatiles produits par la plante en fonction des herbivores ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Interprétation  Le parasite choisit de pondre sur les chenilles se nourrissant sur des plantes non-attaquées par des herbivores racinaires  La reconnaissance se fait par des composés volatiles émis par les plantes dont les racines sont attaquées  Intérêt pour le parasite? Molécule de défense produite par la plante? Chenille de ‘‘mauvaise qualité’’? Difficulté de développement pour les larves du parasite? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effet des collemboles sur la relation plante- mycorhize Tuffen F., Eason W.R. & Scullion J. (2002) The effect of earthworms and arbuscular mycorrhizal fungi on growth and 32P transfer between Allium porrum plants. Soil Biol. Biochem., 34, 1027-1036  Quelle est l’interaction entre les vers de terre et les mycorhizes pour la croissance des plantes et les transferts de nutriments? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Expérience  2 plantes en contact par les mycorhizes mais pas par les racines  Micorhizes perturbées ou non par des vers ou mécaniquement  Une des 2 plantes marquées au P32 ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Résultats  Les vers mais pas les mycorhizes augmentent la croissance  Les vers et les mycorhizes augmentent le transfert de P entre les deux plantes  Pas d’interaction entre vers et micorhizes ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Interprétation  Effet des mycorhizes sur le tansfert Transfert direct de P par les hyphes  Effet des vers sur le tansfert Stimulation des bactéries et décomposition plus rapide du matériel marqué Solubilisation du P minéral  Pas d’interaction vers-micorhizes sur le transfert Le P libéré grâce aux vers est aussi bien accessible pour les racines et les hyphes? Interaction positive avec perturbation mécaniques des hyphes par les vers? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Critique de l’expérience ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effet des mycorhizes sur la démographie des plantes van der Heijden M.G.A. (2004) Arbuscular mycorrhizal fungi as support systems for seedling establishment in grassland. Ecol. Lett., 7, 293-303  Cas de prairies calcaires  Le recrutement de nouveau individus dans la communauté végétale est un processus clef dans le maintient de la biodiversité (coexistence)  Quel est l’effet des mycorhizes sur les chances d’installation des jeunes plantules? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Expériences  2 graminées, 2 dicotylédones  Sol stérilisé ou sol avec une souche de VAM (parmi 4) ou sol avec les 4 souches  Communautés de 70 herbacées vieilles de un an ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Résultats: biomasses ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Résultats : phosphore ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Conclusion  3 mécanismes possibles: Transferts de nutriments depuis le sol Transferts de nutriments depuis les adultes Transferts de C depuis les adultes  L’effet des mycorhizes dépend du stade  Selon le stade ce n’est pas la même souche de mycorhizes qui a l’effet le plus positif Pas de feedback positif!  Critique : l’étude ne va pas jusqu’à la démographie ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Effet de 2 groupes fonctionnels de vers sur la démographie de 4 annuelles Thèse de Kam-Rigne Laossi Trifolium dubium Cerastium glomeratum Veronica persicae Poa annua Et 5 espèces végétales Aporrectodea caliginosa (ver endogé) Lombricus terrestris (ver anécique)

Objectifs Thèse de Kam-Rigne Laossi  Effet des deux grp fonctionnels de vers sur la croissance des 4 plantes, la compétition entre les 4 plantes et leur démographie  Expérience courte en microcosmes 2 trt endogée X 2 trt anécique X 2 trt compétition X 2 trt composition Biomasses et production de graines  Expérience de germination  Expérience sur le long terme en mésocosmes ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Microcosmes ESOL, Aérien-souterrain, Barot Seed number Seed mass Shoot biomass Seed number Seed mass df F P AC 1 1.94 0.17 0.79 0.38 0.47 0.49 LT 10.66** 0.001 2.07 0.15 0.45 0.50 Composition 63.07*** <.0001 3.77* 0.05 9.37** 0.003 Plants 3 183.72*** 4.92** 13.06*** AC*LT 1.73 0.19 0.00 0.99 0.03 0.86 LT*plants 12.46*** 0.58 0.67 0.33 0.80 AC*plants 0.65 0.57 0.44 0.72 1.51 0.21 AC*composition 0.08 0.78 0.42 0.52 0.29 0.59 LT*composition 3.28 0.07 0.77 0.11 Composition*plants 29.71*** 1.28 2.70* AC*LT*plants 0.37 0.39 0.76 0.43 AC*LT*composition 0.97 0.02 0.89 0.20 0.66 AC*plants*composition 0.68 0.64 1.65 0.18 LT*plants*composition 6.07*** 0.23 0.87 0.14 0.93 AC*LT*plants*composition 2.04 0 .11 0.94 0.95 r² 0.36 ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Germination Mésocosmes ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Boucle de rétroaction et modélisation ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Des dynamiques complexes Plante Sol  Quel permet la rétroaction? Existence de plusieurs équilibres Dynamiques cycliques Dynamiques chaotiques …

Bistabilité  Succession de plantes sur des dunes Adema E.B., Van de Koppel J., Meijer H.A.J. & Grootjans A.P. (2005) Enhanced nitrogen loss may explain alternative stable states in dune slack succession. Oikos, 109, 374-386  Succession de plantes sur des dunes  Des effets contrastés sur les pertes d’azote Fin de succession Début de succession  Les espèces de début de succession sont plus compétitives quand il y a peu d’azote et bcp de lumière  Dynamique de l’interaction plante-sol?

Un modèle  Possibilité de blocage au début de la succession  Rétroaction - des plantes de début de succession  Possibilité de blocage au début de la succession

Dynamique spatiale  La limitation par l’azote varie-t-elle spatialement?  Quel est l’effet de la rétroaction légumineuse-sol sur les propriétés du sol et les légumineuses?  Quel est l’effet de la rétroaction légumineuse-sol sur les communautés végétales?

Un modèle théorique  Une grille régulière Jenerette G.D. & Wu J. (2004) Interactions of ecosystem processes with spatial heterogeneity in the puzzle of nitrogen limitation. Oikos, 107, 273-282  Une grille régulière  Dans chaque case, soit une plante fixatrice soit une plante non-fixatrice, soit rien du tout  On suit aussi dans chaque case la disponibilité en azote en tenant compte du lessivage et de dépôts azotés atmosphériques

Règles de transition  Les plantes fixatrices ne dépendent pas de la disponibilité en azote locale pour leur survie et leur recrutement  Les non-fixatrices peuvent coloniser les fixatrices mais pas l’inverse ESOL, Aérien-souterrain, Barot

pas compte (comme les modèle de type Lotka Volterra). Création d’hétérogénéité spatiale : répartition des plantes, disponibilité de l’azote

Effet d’une augmentation des dépôts azoté (ou apport d’engrais)  Plus il y a d’apports d’azote plus les plantes non-fixatrices se développent  Passer un certain seuil les apports d’azote augmente la production primaire ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Conclusion  La compétition fixatrice/non-fixatrices crée de l’hétérogénéité: effet ‘‘ingénieur de l’écosystèmes’’  Limitations du modèle?  Est-ce prouvé que les non-fixatrices ne peuvent jamais coloniser les fixatrices?  La coexistence entre fixatrices et non-fixatrices n’est pas vraiment étudiée, pas plus que l’évolution de la symbiose fixatrice  L’effet de la distance de dispersion n’est pas étudiée, la reproduction est considérée implicitement comme clonale ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Aspects évolutifs ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Pourquoi aborder des questions évolutives?  Parce qu’un raisonnement évolutif peut permettre d’interpréter des résultats écologiques  Parce qu’un raisonnement évolutif peut permettre de faire de nouvelles prédictions écologiques à tester  Parce que l’évolution peut être assez rapide et interférer avec les processus écologiques Evolution Ecologie ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Types de question  Il y a-t-il coévolution entre les producteurs primaires et les décomposeurs?  L’effet positif des vers de terre sur les plantes est-il adaptatif?  La rétroaction des plantes sur l’environnement est- elle adaptative? Comment pet-elle sélectionnée dans les cas où c’est une rétroaction positive? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Problème des mycorhizes  Un schéma classique : la symbiose parfaite Nutriments minéraux MO  C’est plus compliqué +Continuum entre symbiose et parasitisme +Généralement une plante a plusieurs partenaires mycorhiziens et chaque mycorhise est en relation avec plusieurs plantes +Les mycorhizes sont en relation directe les une avec les autres +Echanges entre plantes grâce au mycorhizes ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Complication  Echanges inégaux  Echanges indirectes Nutriments minéraux MO  Echanges indirectes Nutriments minéraux Nutriments minéraux MO MO  Réseau d’interaction ESOL, Aérien-souterrain, Barot

De nombreuses questions  Mécanismes évolutifs déterminants le type d’interaction Coût et bénéfice de la relation Mécanisme de reconnaissance Mécanisme de punition  Mécanismes évolutifs permettant la stabilité des réseaux mycorhiziens  L’évolution a-t-elle permis aux plantes de développer des stratégies permettant d’utiliser le réseau mycorhizien à leur profit (feedback positif)? ESOL, Aérien-souterrain, Barot

Conclusion ESOL, Aérien-souterrain, Barot

 Vers une intégration de l’écologie des sols dans l’écologie générale  Vers une étude de réseaux d’interactions complets ESOL, Interactions Biotiques, Barot

Articles de synthèse  Wardle, D. A. et al. 2004. Ecological linkages between aboveground and belowground biota. Science 304:1629- 1633.  Wardle, D. A. et al. 2004. Linking aboveground and belowground communities … Oikos 107:283-294.  Reynolds H.L., Packer A., Bever J.D. & Clay K. 2003 Grassroot ecology: plant-microbe-soil interactions as drivers of plant community strcuture and dynamics. Ecology, 84, 2281-2291 ESOL, Interactions Biotiques, Barot