La stœchiométrie et ses implications dans le fonctionnement des réseaux trophiques Mehdi Cherif UMR 7625 (Fonctionnement et évolution des systèmes écologiques) Directeur de recherche : Pr. Michel Loreau E-mail: cherif@horus.ens.fr Bonjour, Je vais vous présenter un projet de recherche, commencé sur le plan théorique durant mon DEA, sur le rôle de la stœchiométrie écologique dans le fonctionnement des réseaux trophiques.

La stœchiométrie écologique Différences dans les caractéristiques stœchiométriques (i.e. ratio C:N:P) des organismes dans les écosystèmes. La stœchiométrie écologique est l’application de principes chimiques simples à l’étude des interactions trophiques: (clic) Chaque organisme est constitué des mêmes éléments chimiques mais dans des proportions relatives qui lui sont spécifiques. (clic) Au cours des interactions écologiques il doit y avoir non seulement conservation des quantités totales de chaque élément, mais aussi respect de la composition chimique des différents protagonistes. (clic) C’est ce qui est résumé par cette équation « écochimique » où (clic) le bilan avant et après la réaction est équilibré pour chaque élément et la biomasse des consommateurs garde la même composition avant et après. Ces deux principes à respecter en même temps ont des conséquences importantes sur la croissance des organismes et le fonctionnement des réseaux trophiques. Conservation des éléments chimiques à l’échelle des interactions écologiques. (Cx Ny)consommateur+(CaNb)ressource Q(CxNy)consommateur+(Ca’Nb’)excréta+déchets C: x + a = Qx + a’ N: y + b = Qy + b’

Un exemple d’interaction stœchiométrique: Producteurs primaires et bactéries: s’aider ou se concurrencer... Un cas d’interaction écologique très important pour le travail que j’ai effectué, celui de la relation entre les producteurs primaires et les microorganismes décomposeurs va permettre d’illustrer ces conséquences.

Mutualisme Minéralisation de N N inorganique Fort ratio = C/N Considérons des producteurs primaires dont la croissance dépend d’un élément inorganique N quelconque, autre que le carbone. Ces plantes vont produire de la matière détritique par excrétion ou par mortalité, qui pourra être utilisée par des microorganismes qui la décomposeront. Mais selon la relation d’ordre entre les ratios C/N  et  des producteurs et des décomposeurs, 2 cas sont possibles: Si le ratio C/N de la matière végétale est inférieur à celui des décomposeurs, ceux-ci utiliseront une ressource qui leur fournira moins de C que de N par rapport à leurs besoins. Leur croissance sera donc limitée par C et ils auront donc un excès de N qu’ils élimineront en le minéralisant. Ce N minéralisé viendra augmenter la quantité de N inorganique présent dans le milieu dont dépend la croissance des producteurs. On est donc en présence d’une relation de mutualisme entre les 2 niveaux trophiques, puisque les décomposeurs bénéficient des plantes à travers la production de matière détritique et les plantes bénéficient des décomposeurs à travers la minéralisation de l’élément N. Mutualisme Faible ratio = C/N N inorganique

Compétition ! Immobilisation de N N inorganique Faible ratio = C/N Si, au contraire, le ratio C/N des décomposeurs est inférieur à celui des plantes. La matière détritique ne fournit plus aux décomposeurs suffisamment de N par rapport à leurs besoins. La croissance des décomposeurs sera alors limitée par l’élément N. Ceux-ci sont alors obligés de compléter leur besoin en absorbant une partie du N minéral présent dans le milieu. C’est le phénomène d’immobilisation. Ce faisant, ils diminuent la disponibilité du N inorganique et rentrent ainsi dans une relation de compétition avec les producteurs primaires. Plusieurs modèles se sont intéressés à ce phénomène et ont conclu à l’exclusion d’un des 2 compartiments lorsqu’on se trouve dans ce 2ème cas, en accord avec la théorie sur l’utilisation des ressources et le principe d’exclusion compétitive. Fort ratio = C/N N inorganique

? Immobilisation ou Minéralisation N inorganique Mais ces modèles ont étudié ces 2 compartiments de façon isolée des autres acteurs de l’écosystème. Or, on peut s’attendre à ce que les autres compartiments puissent modifier de façon importante les prédictions de ces modèles. En particulier, de nombreuses études ont montré que les herbivores avaient un effet important sur les plantes, notamment à travers leur stœchiométrie, et sur le recyclage de la matière et sa disponibilité pour les décomposeurs. C’est pourquoi j’ai tenté dans ce travail d’introduire un compartiment d’herbivores, afin de mesurer les changements quantitatifs et qualitatifs que leur présence introduira dans l’interaction entre plantes et décomposeurs. N inorganique

Modélisation du réseau trophique: Par exemple, considérons un réseau trophique simple. (clic) formé par un producteur primaire, un herbivore et des décomposeurs. Une approche classique pour étudier le fonctionnement de ce réseau prend comme unité le carbone. Dans ce cas, les producteurs fixent le carbone par photosynthèse. Une partie de cette production primaire est consommée par des herbivores, une autre partie se retrouve sous forme de Matière Détritique Végétale. Les herbivores eux-même n’assimilent pas la totalité du carbone qu’ils ingèrent et une partie termine sous forme de Matière Détritique Animale. Finalement, des décomposeurs utilisent les 2 ressources détritiques à leur disposition et en libèrent une bonne partie par respiration. Mais (clic) si les producteurs primaires ont leur croissance limitée par un élément autre que le carbone, en général l’azote ou le phosphore, c’est plutôt cet élément qui est pris comme unité. Dans ce cas, les producteurs fixent l’élément à partir d’une forme minérale amenée dans le milieu. Une partie de ces éléments arrivent aux décomposeurs qui le minéralisent et le remettent à disposition pour les producteurs. (clic) La stœchiométrie nous rappelle elle que ces 2 cycles sont liés. Ce qui a des conséquences importantes (clic) : En effet, comme il a été dit, chaque organisme a sa propre composition et donc ses propres besoins et les 2 ressources détritiques utilisées par les décomposeurs peuvent lui fournir, par rapport à ses besoins, plus de carbone que de l’autre élément. Dans ce cas, (clic) il a été montré que les décomposeurs absorberont de l’élément sous sa forme minérale au lieu d’en fournir. Ils rentrent alors (clic) dans une relation de compétition avec les producteurs primaires et selon le principe d’exclusion compétitive l’1 des 2 sera exclu de l’écosystème. (clic) La nature de l’interaction entre décomposeurs et producteurs dépend donc à priori des caractéristiques stœchiométriques des  niveaux trophiques. Forme Minérale Plantes Herbivores M.D.V. Décomposeurs M.D.A. Fn’ Fn Fh Fg Fh’ Fe’ Fi Fe Fg’ Ff Ff’ Fv Fv’ Fr carbone Autre élément

Conservation de la Matière : Ressources Plantes Herbivores Décomposeurs

Homéostasie stœchiométrique: Ressources Plantes Herbivores Décomposeurs

Croissance multi-ressources: La loi de Liebig ou loi du Minimum:

Equations finales:

Ressources organiques limitantes Ressources inorganiques limitantes Equilibres: Trivial Décomposeurs absents présents Ressources organiques limitantes Ressources inorganiques limitantes

Croissance des décomposeurs: 1 ressource organique: 2 ressources organiques: Pour pouvoir répondre à cette question, j’ai commencé par modéliser la croissance des décomposeurs, en représentant leurs ressources organiques comme provenant d’une source extérieure au système afin d’isoler les effets sur les décomposeurs dus seulement à la composition stœchiométrique de leurs ressources. En présence des herbivores, les décomposeurs ont accès à 2 ressources organiques: l’une produite par les plantes, l’autre par les herbivores qui se nourrissent de ces mêmes plantes. Mais, dans un 1er temps, et pour mieux comprendre ensuite l’effet spécifique aux herbivores, j’ai commencer par modéliser la croissance d’une population de décomposeurs sur la seule ressource organique d’origine végétale. Je n’ai considéré que deux éléments formant la biomasse de chaque compartiment: Le carbone C. Un autre élément N. Le C et N sont présents dans un rapport C/N constant, pour la matière détritique c’est le rapport  et pour les décomposeurs, . Lorsque <, les décomposeurs sont obligés, de rejeter l’élément N sous forme inorganique (NI) et lorsque > ils doivent au contraire immobiliser de l’élément N inorganique. Les deux ressources, l’une essentielle et l’autre occasionnelle (NI), sont amenées en même temps que le milieux est renouvelé avec un apport fixe (NV0 et NI0). Ce renouvellement ou dilution en milieu aquatique exerce aussi une perte sur tous les compartiments. Pour le deuxième modèle, la deuxième ressource organique avec un ratio  donné représente la matière organique produite par les herbivores. N V N C N C N V V I V I a N V C V a N V C V N I M.D.Vég. V N a V M.D.Vég. I F F F F v ’ i F F i v v v ’ j N F C F d F d N D C D N D C D F f ’ f M.D.Anim. Décomposeurs Décomposeurs F F r r N C F F

Interaction avec les autres niveaux trophiques Producteurs primaires: Producteurs primaires et herbivores: F F F n n ’ ’ N n ’ N a C A N a a A N C A F N V C V N a C A A a e F F Producteurs primaires A A N A C A M.D.Vég. N I F F h h Producteurs primaires F n n ? C Z N  e ’ Z N C Z I N N N C Z ? Z F F N F I N F C N F C j j F F Herbivores Z Z h h ’ ’ I n N F j C F g g F F F F F C F F M.D.Anim. F F F F F F i i e e F v v’ g g ’ ’ e e ’ ’ i F F N V C N V C a f f F F a N D C d f f ’ ’ F F N V C V d v v a C V L’étude de la dynamique des décomposeurs isolés du reste de l’écosystème ne peut suffire à conclure sur l’effet des herbivores. Il faut inclure maintenant la dynamique des compartiments producteurs des ressources organiques. Toujours dans la même démarche progressive, j’ai commencé par inclure les producteurs primaires seuls, puis j’ai rajouté le compartiment des herbivores. N D C D M.D.Vég. V V N D d C D D D Décomposeurs d C Décomposeurs D D F F v v ’ ’ F F r r F r

Détermination de l’équilibre: Isocline de croissance nulle et loi du minimum : Pour résoudre ces 2 modèles, j’ai utilisé un ensemble de règles et de principes qui ont une représentation géométrique permettant de trouver graphiquement les équilibres des modèles. Pour le 1er modèle, si on considère le plan formé par les 2 ressources potentielles (organique et inorganique), on peut reporter sur ce plan l’ensemble des points pour lesquels la croissance des décomposeurs sera nulle. C’est l’isocline de croissance nulle. Le point d’équilibre se trouve forcément sur cet ensemble. Dans ce cas, l’isocline de croissance nulle est formée par la réunion de 2 demi-droites représentant les équilibres limités les uns par la ressource organique et les autres par la ressource inorganique. C’est la conséquence du choix que j’ai fait de la Loi du minimum. En effet, cette loi dit que la croissance ne peut être contrôlée que par une seule ressource (organique ou inorganique), celle qui est en plus faible quantité par rapport aux besoins de l’organisme. Or, on voit bien ici que le taux de croissance d’un point d’équilibre appartenant à la demi-droite horizontale n’est pas affecté par une quelconque variation de la ressource organique et l’équilibre est alors limité par NI. On peut reporter sur ce plan le point correspondant aux apports extérieurs en chaque ressource. La loi du minimum permet aussi de séparer les points d’apports conduisant à un équilibre limité par la ressource organique de ceux limité par la ressource inorganique. Le point d’apport donné en exemple conduit donc à un équilibre limité par NI. Pour le 2ème modèle, on retrouve pratiquement la même chose que dans le modèle précédent mais avec une dimension supplémentaire correspondant à la 2ème ressource organique provenant des herbivores, NF. On ne parle plus alors d’isocline mais d’isosurface de croissance nulle. On remarque quand même que sur les bords du cadran positif qui sont atteints lorsque l’apport en une des ressources organiques est nul, on retrouve ces isoclines. On peut remarquer que dans l’exemple donné ici, lorsque l’apport en matière détritique végétale est nul, la partie horizontale de l’isocline est inférieure à 0 et ne peut donc être atteinte. Dans ce cas, les décomposeurs ne peuvent pas être limités par NI. Ils sont plutôt limités en C. La loi du minimum permet aussi de tracer une surface séparant les points d’apport conduisant aux équilibres limités par la ressource inorganique des équilibres limités par la ressource organique comme dans cet exemple. 1 ressource organique: 2 ressources organiques: (NV0,NF0,NI0) (NV0,NI0)

Stœchiométrie: Substituabilité: 1 ressource organique: 2 ressources organiques: Dans le cas du 1er modèle, les principes stœchiométriques nous permettent ensuite d’établir précisément la position du point d’équilibre. En effet, pour un point d’apport donné, seuls les points situés sur la droite en vert, parallèle à la droite précédente, permettent de respecter à l’équilibre les 2 principes stœchiométriques à savoir la conservation de la matière et le maintien d’un ratio stœchiométrique égal à  pour les décomposeurs. L’équilibre se trouve donc à l’intersection entre l’isocline de croissance nulle et cette droite. Pour le 2ème modèle, le respect des principes stœchiométriques permet de définir un plan séparant les points d’apports conduisant à un équilibre limité par C d’un équilibre limité par l’élément N. Dans l’exemple donné ici, le point d’apport conduit donc à un équilibre limité par C qui se trouvera sur cette partie de l’isosurface de croissance nulle. Ces principes permettent aussi de tracer un plan équivalent de la droite en vert du modèle précédent mais qui ne suffit pas à connaître la position exacte d’équilibre puisqu’il rencontre l ’isosurface de croissance nulle en une droite. Il reste à connaître la relation entre l’utilisation des 2 ressources organiques pour déterminer l’équilibre. J’ai supposé que les 2 ressources étaient substituables, c’est à dire qu ’elles jouent à peu près le même rôle dans la croissance des décomposeurs et donc que ceux-ci sont capables de croître en l’absence de l’une ou de l’autre des ressources. Cette hypothèse nous permet de tracer une dernière surface à partir du point d’apport dont l’intersection avec l’isosurface et le plan précédent nous donne la position de l’équilibre. Cette méthode graphique nous permet donc de connaître la nature de la limitation des décomposeurs à l’équilibre, connaissant les paramètres du modèle. Substituabilité:

Détermination de l’équilibre: Producteurs primaires: Producteurs primaires et herbivores: NI NV Pour le 1er modèle, j’ai commencé par étudié les isoclines de croissance nulle. L’isocline des producteurs est une demi-droite horizontale. Pour des valeurs faibles de , elle croise l’isocline des décomposeurs dans la partie des équilibres limités par la ressource organique. Elle ne croise la partie des équilibres inorganiques que pour une valeur particulière de , ce qui a une probabilité quasi-nulle de ce produire. Et l’équilibre avec maintien des décomposeurs n’est pas possible pour des valeurs de  trop fortes. Pour le 2ème modèle, on retrouve certaines conclusions, mais fait important, l’équilibre avec les décomposeurs limités par la ressource inorganique est possible pour une plus large gamme de . L’effet qualitatif des herbivores est donc de permettre la coexistence des plantes et des décomposeurs bien que limités par la même ressource.  croissant

Effet des paramètres stœchiométriques 1 ressource organique: 2 ressources organiques: 2 ressources organiques: I N V F a j IIa IIb IIIb IIIa l/f l/v l/i  l/i l/v I IIa IIIa IIb IIIb N V

Effet des paramètres stœchiométriques 1 ressource organique: 2 ressources organiques: a) b) a) b) * D N L’étape suivante a consisté à étudier l’effet du ratio stœchiométrique des ressources sur l’équilibre. Pour cela, j’ai fait varier le ratio  de façon croissante depuis 0 jusqu’à + et suivi une mesure de la biomasse des décomposeurs (ND) à l’équilibre. La réponse obtenue dépend de la position du point d’apport. Pour des apports en ressource organique et inorganique trop faibles, les décomposeurs ne peuvent se maintenir dans le système et leur biomasse est toujours nulle quelque soit la valeur de . (cas non présenté ici) Pour les autres cas, les décomposeurs ne peuvent se maintenir pour des valeurs trop faibles de  . Pour des apports en ressource inorganique suffisamment importants (a et b), la biomasse des décomposeurs reste > à une valeur minimale pour des valeurs très grandes de . Ce qui n’est pas le cas quand l’apport inorganique est trop faible. Les décomposeurs ne peuvent maintenir de population limitée par C à l’équilibre que pour des apports organiques forts (b et d). Le passage d’un équilibre limité par C à un équilibre limité par N se fait toujours à la valeur /(1-r), c’est le ratio des décomposeurs corrigé par les pertes de C par respiration. Pour le modèle 2, la relation entre la biomasse et le ratio  et qualitativement semblable au modèle précédent, mais quantitativement, le passage d’un équilibre limité par C à un équilibre limité par N se fait pour des valeurs  de /(1-r). L’effet des herbivores est donc dans ce cas principalement quantitatif. N * D * D N r - 1 d r - 1 d d d 1 - r 1 - r c) d) c) d) N * D * D N * D N d  d  1 - r 1 - r d  d  1 - r 1 - r Légende: Équilibre limité par C Équilibre limité par N organique Équilibre limité par N inorganique a) et b) c) et d) a) et c) Apport(s) organique(s) faible(s) b) et d) Apport(s) organique(s) fort(s)

Effet des paramètres stœchiométriques Producteurs primaires et décomposeurs:

Résumé du stage de DEA: Objectifs : Principaux résultats : Durant mon DEA, (clic) j’ai donc tenté (clic): - de comprendre l’effet de la stœchiométrie sur le fonctionnement de ce réseau (clic) - ainsi que le rôle particulier des herbivores dans l’interaction entre producteurs et décomposeurs. (clic) Sans rentrer dans les détails, grâce à une combinaison de méthodes analytiques et graphiques, j’ai pu montrer que (clic) : - La composition chimique des plantes avait un effet majeur sur le rôle des décomposeurs dans le réseau trophique. - Plus important, j’ai montré également que la stœchiométrie permettait de prévoir des phénomènes que les modèles classiques non stœchiométriques ne permettent pas (clic) : En effet, la présence des herbivores permet, par leur seule stœchiométrie, la coexistence des producteurs et des décomposeurs dans certaines conditions, malgré leur limitation par la même ressource, ce qui est contraire au principe d’exclusion compétitive. Ces résultats encourageants ouvrent la porte à une étude plus poussée dans le cadre d’une thèse. Comprendre le fonctionnement du réseau lorsque la stœchiométrie est explicitement introduite. En particulier, comprendre l’influence des herbivores sur l’interaction entre producteurs primaires et décomposeurs. Principaux résultats : La stœchiométrie des plantes a un effet majeur sur la limitation des décomposeurs et leur maintien dans l’écosystème. La stœchiométrie des herbivores permet dans certains cas la coexistence des producteurs et des décomposeurs sur la même ressource minérale.

Réalisme de la description: Ratios stœchiométriques des producteurs primaires variables: ) 1 ( min Q - = m Modèle de Droop: Premièrement, il s’agira de tester si les prédictions obtenues restent valides pour une modélisation des processus plus proche des observations. (clic) En particulier, j’ai supposé pour les producteurs et les décomposeurs qu’ils avaient une composition chimique constante. C’est à dire (clic) que la teneur de leur biomasse en élément était invariable (clic), quel que soit leur taux de croissance. Or, (clic) il a été montré depuis longtemps que la teneur de la biomasse des plantes, et dans une moindre mesure des décomposeurs, en un élément varie en fonction du taux de croissance, entre 1 valeur minimale et maximale. Le modèle de Droop, que j’ai étudié au cours d’un stage de DED avant mon année de DEA, décrit le plus simplement cette relation. Il faudra donc introduire ce modèle dans l’étude du réseau trophique. Q (Quantité élément/biomasse) µ (1/Temps) m Qmax µmax Qmin

Prendre en compte plus de complexité: Zooplancton MOD Phytoplancton Il s’agira ensuite dans une dernière étape, de donner une image de la structure du réseau trophique plus proche de la réalité. (clic) En effet, les compartiments du réseau trophique que j’ai modélisé sont en réalité plus structurés que je ne les ai représentés. (clic) Si on prend l’exemple d’un réseau trophique pélagique, on s’aperçoit (clic) que les espèces de phytoplancton peuvent souvent être divisées en catégories de taille, par exemple en pico et nano phytoplancton. Cette division selon la taille correspond aussi souvent à des caractéristiques de croissance et d’utilisation des ressources différentes (clic) et il peuvent donc être limités par des éléments distincts. (clic) Elles sont aussi consommées par des espèces de zooplancton séparées aux caractéristiques stœchiométriques souvent différentes et qui recycleront les éléments de façon inégale. Bactéries Élément Inorganique Zoo. mmZoo. Bactérivores MOD picoP. nanoP. Bactéries Éléments Inorganiques

En résumé: Objectifs de ce travail en cours : Modélisation stœchiométriquement explicite d’un réseau simple mais suffisamment réaliste. En résumé, (clic) ce projet de thèse a pour objectif : (clic) d’introduire la stoechiométrie dans la modélisation d’un réseau décrivant de façon suffisante ce qui se passe dans des écosystèmes simples, afin (clic) d’en retirer des prédictions testables qui ne peuvent être amenées par des modèles non stoechiométriques. Ceci dans l’objectif plus large de «conclusion». Merci de votre attention! Comparaison des prédictions de ce modèle avec ceux des modèles non-stœchiométriques. Contribuer à élaborer une “théorie” du rôle de la stœchiométrie dans le fonctionnement des réseaux trophiques.