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Horizontal gene transfer of an entire metabolic pathway between a eukaryotic alga and its DNA virus Genome Res. 2009 19: 1441-1449 originally published.

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1 Horizontal gene transfer of an entire metabolic pathway between a eukaryotic alga and its DNA virus Genome Res : originally published online May 18, 2009 Brune Justine Carturan Bruno M1 BEM COM Le 10/12/09

2 Transfert horizontal de gènes d’une voie métabolique complète entre une algue eucaryote et son virus à ADN Auteurs: Adam Monier, Anto´nio Pagarete, Colomban de Vargas, Michael J.Allen,Betsy Read, Jean- Michel Claverie,et Hiroyuki Ogata

3 Cadre de l’étude Organismes photosynthétiques de l’océan : ½ de l’O 2 total de la planète. Cyanobactérie (Anabaena sperica) Diatomées Rapidité de cycles de reproduction et de mort Haptobiontes( Scyphospahaera apsteeinii)

4 L’organisme eucaryote concerné: Emiliana huxleyi Emiliana huxleyi Eucaryotes Chromalvéolés Haptobiontes Nommée algue ou microalgue Endosymbiose secondaire « voie rouge » ScanningElectron Microscopy picture of Emiliania huxleyi

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6 L’organisme eucaryote concerné: Emiliana huxleyi Emiliana huxleyi Eucaryotes Chromalvéolés Haptobiontes Nommée algue ou microalgue Endosymbiose secondaire « voie rouge » ScanningElectron Microscopy picture of Emiliania huxleyi

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8 L’organisme eucaryote concerné: Emiliana huxleyi Emiliana huxleyi Eucaryotes Chromalvéolés Haptobiontes Nommée algue ou microalgue Endosymbiose secondaire « voie rouge » ScanningElectron Microscopy picture of Emiliania huxleyi

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10 Importance écologique d’Emiliana huxleyi Bloom planctonique à Emiliana huxleyi en 1999 (Al Said, 2005) Coccolithophoridés le plus présent: formation de gigantesques blooms. Les craies du Crétacé sont formées de coccolithes sédimentés: puits de carbone dans l'océan. Falaises de Douvres(Angleterre)

11 Interactions eucaryotes océaniques et virus Virus éliminent chaque jour 20 à 40 % masse des micro-organismes marins de surface Emiliania huxleyi couverte par ses exosquelettes en carbonate de calcium et le virus géant EhV icosaédrique (© Miguel FRADA et Glynn GORICK) infections virales / seconde (Cours Claverie, 2009) Renouvellement du phytoplancton tous les 4 jours

12 Carte d’identité du « tueur » EhV souche EhV86 Virus géant à morphologie icosahedrale Groupe monophylétique dans Phycodnaviridae Coccolithovirus Coccolithovirinae( CLAVERIE,2008)

13 ADN double brin (après Acanthamoeba polyphaga, L A S COLA B ET AL, 2008) 407 kilos paires de bases Code pour 472 protéines Acanthamoeba polyphaga

14 SPT Serine palmitoyltransferase LAG1 Dihydroceramide desaturase FADDihydroceramide desaturase LPPSphingosine 1 phosphate phosphatase DsD1-LikeFatty acid desaturase Aco1-likeFatty acid desaturase Sterol desaturase 3KSR 3-Ketosphinganine reductase Les enzymes sphingolipidiques

15 A model of de novo sphingolipid/ceramide biosynthesis pathway. ROUGE: Enzymes présentes chez E.huxleyi ET EhV86. VERT: Enzymes présentes SEULEMENT chez E.huxleyi.

16 Rôles des sphingolipides Très étudiés chez les mammifères et les levures: Régulation cellulaire Apoptose(= mort cellulaire programmée)

17 Questions soulevées par les scientifiques Gènes présents chez TOUS les eucaryotes mais présent QUE chez EhV : suggère un HGT (Prochlorococcus et Myoviridae, Ostreococcus tauri et son virus OtV5). L’hypothèse :HGT serait à l’origine des gènes de la biosynthèse des sphingolipides chez EhV. Quel est le sens du transfert?(hôte-virus ou virus-hôte) Quel est le rôle des sphingolipides chez EhV 86, quel est l’avantage selectif?

18 Preuves d’un transfert Horizontal de gènes  Recherche de ces gènes chez Eh V-86  Étude de similarité entre les gènes de Eh V-86 et E.huxleyi

19 PCR SPT LAG1 Dsd1-like FAD LPP Transmembrane fatty acide elongation proteine Sterol desaturase Aco-1 like 3-KSR ?

20 LAG1 : 100 % SPT (LCB1) : 96% Dsd1-like FAD : 100% LPP : 60% Transmembrane fatty acide elongation proteine : 91% Sterol desaturase : 100% Aco-1 like : 59% GenBank LAG1 Transfert horizontal de gènes

21 Rôle des enzymes sphingolipidiques de Eh V  Etude de leur fonctionnalité  Hypothèses de leurs fonctions chez Eh V

22 Etude du taux d’évolution des gènes en fonction de l’origine géographique (PCR pour 6 des gènes) Eh V : 2 groupes Gpe I : 3 Manches Norvège 2000&2003 Gpe II : 5 Manches 2001 E.Huxleyi : grande similarité Fjord d’Oslo 1959 Golfe de Maine 1989 Large Pérou 1991 Méditerranée (Espagne) 1998 (France) 2006 Mer du Japon 2006 SPT N

23 Etude pression sélective Comparaison Ka/Ks entre Eh V-86 et Eh V-163 (gpe I) SPT LAG1 Dsd1-like FAD LPP

24 Etude pression sélective Comparaison Ka/Ks entre Groupe 1 et 2 de Eh V SPT LAG1 Dsd1-like FAD Aco1-like FAD LPP

25  Pression de sélection négative  Gènes fonctionnels et nécessaires à Eh V

26 Sens du Transfert : ? Eh V E.huxleyi

27 Eucaryotes primitifs Eucaryotes primitifs Autres lignées eucaryotes Autres lignées eucaryotes Eh V primitif Eh V primitif V  H -Théorie de l’Eucaryogénèse -Moins d’étapes de transferts (génome virus plus petit) - Nécessité de co-évolution H  V -Acquisition des gènes par étapes -Gènes non présents chez autres virus Plus parcimonieux

28 Rôle des sphingolipides: Solution d’adaptation de Eh V Contrôle du cycle de vie de l’hôte : prolonger l’infection + lyse cellulaire Interactions membranaires : facilitent l'infection et la libération des nouveaux virions

29 Conclusion Transfert horizontale de ces gènes entre les ancêtres de Eh V et E.huxleyi. Probablement de E.huxleyi à Eh V. Evolution du génome par étapes. Phénomène d’adaptation de Eh V.

30 www2.cnrs.fr/presse/communique/1435.htm Communiqué Presse, Paris 16 octobre 2008 Cellule diploïde calcifiante et cellule haploïde, non-calcifiante et flagellée permet d'échapper à l'attaque des virus. Le sexe est donc une stratégie anti-virale chez le coccolithophore Emiliania huxleyi.

31 Red Queen / Cheshire Cat (Roman Lewis Caroll) Course à la survie Phase haploïde d’Emiliana huxleyi « Mais, Reine Rouge, c'est étrange, nous courons vite et le paysage autour de nous ne change pas ? » Et la reine répondit : « Nous courons pour rester à la même place. »

32 Claverie J-M.Short report Giant viruses in the oceans: the 4th Algal Virus Workshop. COLOMBAN DE VARGAS, MARIE-PIERRE AUBRY, IAN PROBERT, JEREMY YOUNG Origin and Evolution of Coccolithophores: From Coastal Hunters to Oceanic Farmers. J.B. Larsen, A. Larsen, G. Bratbak, and R.-A. Sandaa.Phylogenetic analysis of members of the Phycodnaviridae virus family using amplified fragments of the Major Capsid Protein gene. Department of Biology, University of Bergen, P.O. Box 7800, N-5020 Bergen, Norway. Jose´ F. Fahrni,* Ignacio Bolivar,* Ce´dric Berney,* Elena Nassonova, Alexey Smirnov, and Jan Pawlowski* Phylogeny of Lobose Amoebae Based on Actin and Small-Subunit Ribosomal RNA Genes, Mol. Biol. Evol. 20(11):1881–1886. L A S COLA B., D ESNUES C., P AGNIER I., R OBERT C., B ARRASSI L., F OURNOUS G., M ERCHAT M., S UZAN -M ONTI M., F ORTERRE P., K OONIN E., R AOULT D IDIER The virophage as a unique parasite of the giant mimivirus. Nature, 2008, 455 (7209), p. 100-NIL_65. Michael J. Allen, Declan C. Schroeder, Matthew T. G. Holden and William H. Wilson. Evolutionary History of the Coccolithoviridae. Michael J Allen, Julie A Howard, Kathryn S Lilley and William H Wilson.Proteomic analysis of the EhV-86 virion. Michael J Allen, Declan C Schroeder, Andrew Donkin, Katharine J Crawfurd and William H Wilson. Genome comparison of two Coccolithoviruses. Michael. J. Allen, D. C. Schroeder, andW. H.Wilson. Preliminary characterisation of repeat families in the genome of EhV-86, a giant algal virus that infects the marine microalga Emiliania huxleyi.


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